Frontiers in Zoology, 2006; 3: 3-3 (más artículos en esta revista)

Producción de ultrasonidos vocalizaciones de los ratones Peromyscus en la naturaleza

BioMed Central
Matina Kalcounis C-Rueppell (matina_kalcounis@uncg.edu) [1], Jackie D Metheny (jdmethen@uncg.edu) [1], Martín J Vonhof (maarten.vonhof @ wmich.edu) [2]
[1] Departamento de Biología, Universidad de Carolina del Norte en Greensboro, 1000 Spring Garden Street, Greensboro, Carolina del Norte, EE.UU.
[2] Departamento de Ciencias Biológicas, Western Michigan University, 1903 W. Michigan Avenue, Kalamazoo, Michigan, EE.UU.

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Resumen
Fondo

Se ha producido una considerable investigación en roedores ultrasonido en el laboratorio y estos sonidos han sido cuantificados y bien caracterizados. A pesar del valor de la investigación sobre el ultrasonido producido por los ratones en el laboratorio, no está claro si, y cuando, estos sonidos son producidos en el medio silvestre, y la forma en que funcionan en los hábitats naturales.

Resultados

Hemos hecho las primeras grabaciones de vocalizaciones de ultrasonidos producidos por dos de vida libre de especies de ratones en el género Peromyscus (P. californicus y P. boylii) a largo plazo, las redes de estudio en California. Más de 6 noches, se registraron 65 singular vocalización ultrasónica frases de Peromyscus. Los ultrasonidos se registraron vocalizaciones representan el 7 diferentes motivos. Dentro de cada motivo, existe una considerable variación en las características acústicas sugiriendo individuales y contextuales variación en la producción de ultrasonido de estas especies.

Conclusión

El descubrimiento de la producción de ultrasonidos vocalizaciones de Peromyscus en la naturaleza pone de relieve una underappreciated componente en el comportamiento de estos organismos modelo. La capacidad de examinar la producción de vocalizaciones de ultrasonidos en el medio natural ofrece excelentes oportunidades para probar hipótesis acerca de la función de ultrasonido producido por roedores en un contexto natural.

Fondo

El ultrasonido se utiliza comúnmente para la orientación y localización presa de diversos taxa, entre ellos los murciélagos, las ballenas odontocete, insectivores, y roedores. Las señales de ultrasonidos en estos grupos van desde simples clics de banda ancha producida por las ballenas, insectivores, y algunos murciélagos megachiropteran, altamente modificados, tonal señales que muestran estructurado cambiar con el tiempo como en microchiropteran murciélagos [1]. Sin embargo, además de su función de orientación, estas señales también pueden tener funciones sociales, incluida la comunicación de la identidad individual o grupo de pertenencia, reconocimiento de familiares, alarma comunicación, transferencia de información, un infante de la madre comunicación, mate atracción, y la defensa territorial [2 -- 5].

En contraste con la riqueza de nuestro conocimiento sobre el uso de ultrasonido de microchiropteran murciélagos y ballenas odontocete, sabemos relativamente poco sobre el uso de ultrasonido de roedores en la naturaleza [pero véase [5]]. Sin embargo, ha habido una extensa investigación en roedores ultrasonido en el laboratorio, donde vocalizaciones de ultrasonidos (en adelante USVs) han sido documentados por una serie de especies de roedores, en particular dentro de la superfamilia Muroidea [6, 7]. Un importante impulso para este gran organismo de investigación es que los dos grandes mamíferos no humanos muroids modelos son: el laboratorio de ratón (Mus musculus) y ratas de laboratorio (Rattus norvegicus). Los ratones y ratas han sido históricamente utilizadas para clásico de la investigación biomédica humana y, más recientemente, con la secuenciación de ambos genomas [8, 9], se han convertido en los principales modelos para la base de humanos y mamíferos en el desarrollo y el comportamiento [10, 11]. Dado que ambas ratas y ratones recién nacidos previsiblemente USVs producir en el laboratorio, su USVs son regularmente utilizados como marcadores fenotípicos en el desarrollo neuroconductual [12]. El estudio de Sistemas SAI producción de ratas y ratones en el laboratorio se ha vuelto tan frecuente que en un reciente esfuerzo se hizo para uniformar los métodos en el estudio de los roedores de laboratorio USVs [13]. Además, un estudio detallado de USVs dentro de los ratones machos reveló variación en el uso de sílaba y el calendario, lo que indica que ratones de laboratorio son capaces de producir la canción [14].

Aunque la mayoría de las investigaciones sobre USVs se ha producido en sólo dos modelos de muroid especies de roedores, la Muroidea es el más grande y diversa superfamilia de mamíferos con más de 1300 especies en 5 familias [15, 16]. Con base en investigaciones de laboratorio, parece que la producción de Sistemas SAI puede ser común dentro de la Muroidea. En el muroids, USVs se han documentado en 18 géneros (BH Blake, datos no publicados) en las subfamilias Arvicolinae, Cricetinae, Gerbillinae, Murinae, y en la Neotominae-Sigmodontinae [17 - 22]. Muroids examinados en el laboratorio han demostrado producir USVs como menores, adultos o ambos, pero el contexto de producción Sistemas SAI varía [6, 23]. Los recién nacidos y menores USVs producen en respuesta al aislamiento de los padres, enfriar las temperaturas, la manipulación, la anticipación de juego, o los estímulos dolorosos [6, 17, 24 - 34]. Los machos adultos y / o hembras producen durante USVs agonística (en su mayoría intrasexual) interacciones [35, 36] y durante el cortejo y apareamiento [6, 37, 38]. Los machos adultos, además, producir ultrasonidos canciones cuando conspecific estimulada por la orina [14], hembras adultas y también producir ultrasonido cuando sus cachorros son sacados de sus nidos [6].

A pesar de la valiosa y amplia investigación sobre USVs en roedores en el laboratorio, no está claro si y cuando, estos USVs se producen en la naturaleza, y la forma en que funcionan en los hábitats naturales. La excepción a esto es el reciente descubrimiento de la utilización de USVs Richardson de la ardilla de tierra (Spermophilus richardsonii) para advertir a los congéneres de un peligro inminente [5]. A nuestro entender, esta es la única prueba de la importancia funcional de Sistemas SAI producción de roedores en la naturaleza. Sin entender el contexto de Sistemas SAI producción en el medio silvestre, es difícil comprender la presión selectiva que conduzcan a su evolución y mantenimiento. Por otra parte, aunque cabe la posibilidad de atribuir una función a la USVs producidos en el laboratorio, es fundamental para entender su significado adaptativo en un contexto natural. Entender el contexto y la función de producción de Sistemas SAI muroid roedores silvestres es de especial interés dada la prevalencia del comportamiento de las investigaciones relacionadas con la producción de Sistemas SAI laboratorio de ratas y ratones. Se ha sugerido recientemente que la consanguinidad de ratones de laboratorio pueden haber actuado para reducir la variación en el USVs producidos por los ratones de laboratorio, y que los ratones silvestres podría exhibir mayor diversidad y complejidad de USVs y debe ser utilizado para las comparaciones de la canción con la producción de otros animales [14].

El objetivo de nuestro estudio fue registrar pasivamente y caracterizar USVs dada por libre muroid roedores que viven en estado salvaje. En este sentido, el documento y caracterizar, por primera vez, habida cuenta de USVs Peromyscus ratones silvestres en el medio silvestre. Hemos examinado Sistemas SAI producción sintópicos en dos especies de Peromyscus (P. californicus y P. boylii) a largo plazo en las redes de estudio de la Historia Natural Hastings Reserva (HNHR), Co Monterey, California. Ratones en el género Peromyscus son modelos en tanto campo y de laboratorio de investigación relativo a las cuestiones de evolución de mamíferos [39 - 41], la ecología [42 - 44], y el comportamiento [45 - 47]. Hemos elegido estas dos especies de Peromyscus porque los estudios a largo plazo de las poblaciones silvestres nos ofrece un conocimiento detallado de su ecología y comportamiento. Además, el tiempo en el campo nos ha proporcionado observaciones anecdóticas de vocalizaciones están producidos por estas especies.

Resultados

Nuestros registros se realizaron durante la temporada de cría para los dos p. y P. boylii californicus. Para ambas especies, las hembras fueron lactantes y los hombres han descendido los testículos. Los juveniles de ambas especies fueron capturadas junto a las estaciones de trampa que indica la aparición de basuras. Muchos individuos que fueron capturados los residentes que se habían oído de etiquetado en la anterior temporada de cría.

El 6 noches de grabación, se registraron un total de 65 Sistemas SAI frases correspondientes a 7 diferentes motivos (Figura 1, Tabla 1]. Las 65 frases Sistemas SAI no se distribuye uniformemente entre los 6 noches (media ± 1SE = 10,8 ± 3,8, rango = 2-29; χ 2 = 40,2, df = 5, p <0,0001). Nunca hemos registrado una sola sílaba; siempre hubo al menos dos sílabas registrada. Las personas nunca produjo frases consecutivas; en una grabación de una persona determinada siempre hubo sólo una frase (ver Figura 1]. Sin embargo, en dos casos, se registraron frases consecutivas de diferentes animales (sobre la base de claras diferencias entre la intensidad de las frases) en el mismo registro. No sólo fueron los motivos registrados en una sola estación de grabación (Tabla 1]. Algunos motivos se registraron en ambas esferas de actividad (Alta y Media; Métodos y ver Cuadro 1]. Sólo una frase idéntica se registró simultáneamente en más de una estación, lo que sugiere que la mayoría de USVs no eran detectables superior a 5 metros de distancia utilizando nuestro sistema de registro.

Descripción de ultrasonidos registrado vocalizaciones

Los siete fueron todos los motivos distinguirse fácilmente de unos a otros (Figura 1]. Parámetros acústicos de los siete motivos por los que los siguientes datos se basan pueden encontrarse en archivo adicional 10. Debido a que todas las frases corresponden claramente en una de las siguientes 7 motivos, y porque nuestro tamaño de la muestra dentro de los motivos es pequeño, que no describen los tipos sílaba en detalle aquí, sino más bien concentrarse en general motivo de características. El "dos parte silbato motivo" (en adelante 2PW) se componía de dos ultrasonidos de largo (cada> 100 ms) sílabas (F max media de cada ~ 25 kHz) separados por un intervalo que media entre las sílabas de aproximadamente 90 ms (Figura 1; escuchar a archivo adicional 1]. Los "tres parte silbato" motivo (en adelante 3PW) constaba de tres ultrasonidos largo (cada> 100 ms) sílabas (media F max ~ 21, ~ 24, ~ 26 kHz, respectivamente), separados por intervalos entre las sílabas de aproximadamente 125 ms (Figura 1; escuchar ficheros adicionales 2]. Las "cuatro parte silbato" motivo (en adelante 4PW) constaba de cuatro ultrasonidos largo (que van de 65-180 ms) sílabas (media F max ~ 20, ~ 25, ~ 25, ~ 27 kHz, respectivamente), separados por intervalos de entre sílabas de aproximadamente 125-150 ms (Figura 1; escuchar ficheros adicionales 3]. El 2PW, 3PW, y todos los motivos 4PW constaba de frases con diferentes tipos de sílaba (Figura 1]. El 2PW, 3PW, y 4PW motivos no eran simplemente las variaciones de la misma frase con un número variable de sílabas (es decir, la 2PW no es un 3PW o un 4PW cortado prematuramente en la grabación). Para demostrar esto, se analizaron todas las sílabas dentro de cada motivo (véanse los datos en ficheros adicionales 10] y se compararon las primeras sílabas entre los 2PW, 3PW, y 4PW motivos. Se encontró una diferencia significativa entre los motivos con respecto a la duración (ANOVA: F 2,36 = 32,39, P <0.0001) y termina F (ANOVA: F 2,36 = 3,46, P <0,05) de la primera sílaba. La primera sílaba de la 4PW motivo fue más corta en duración que la primera sílaba en ambos 2PW o los motivos 3PW (Tukey's post hoc p <0,001) y la primera sílaba de la 4PW motivo que terminó a un menor M que no sea el del motivo 2PW (Tukey's post hoc p <0,05; Figura 1; archivo adicional 10].

El "corto 20" (en adelante S20) y "frecuencia modulada corto 20" (en adelante FMS20) los motivos fueron similares a uno y otro estuvo de corta duración (<50 ms) en sílabas 20-24 kHz separados por intervalos relativamente largos entre sílabas (> 300 ms; Figura 1]. A diferencia de la 2PW, 3PW, y 4PW motivos, la sílaba dentro de estos tipos de motivos son los mismos. La principal diferencia entre los S20 y FMS20 motivos es que las sílabas dentro de la FMS20 (escuchar ficheros adicionales 4] frases Todo empezó con una fuerte componente de frecuencia modulada para la sílaba que dio lugar a una significativamente mayor a partir F (ANOVA: F 1,11 = 5,18, P <0,05), mayor ancho de banda (ANOVA: F 1,11 = 5,01, P <0,05), y la mayor pendiente (ANOVA: F 1,11 = 5,95, P <0,05) en relación con las sílabas de la S20 motivo (para escuchar ficheros adicionales 5].

Al igual que el S20 motivo, el "largo 20" motivo (en adelante, L20) se repite de la misma sílaba tipo y la sílaba de la frecuencia fundamental es de aproximadamente 20 kHz, pero las sílabas son más largo (~ 150 ms; ANOVA: F 1, 15 = 39,19, P <0.0001; Figura 1; escuchar ficheros adicionales 6]. La "corteza" motivo (en adelante la corteza) consistió en muy breve (~ 20 ms) sílabas que empezó y terminó en el rango de frecuencias audibles (12 kHz), pero llegaron a un máximo de aproximadamente 20 kHz con el intervalo que media entre las sílabas aproximadamente 150 ms (Figura 1; escuchar a archivo adicional 7]. Sílabas dentro de todos los motivos tenía claras componentes de frecuencia armónica (Figura 1]. Existe una considerable variación en las características acústicas de 2PW, 3PW, 4PW, y corteza motivos (ver estadística descriptiva en archivo adicional 10].

¿Quién es la producción de estas vocalizaciones ultrasónicas?

Con la excepción de un único bolsillo mouse (Chaetodipus californicus; capturados en Medio), la única nocturna especies de roedores residentes en el Alto y Medio durante nuestras grabaciones se p. y P. boylii californicus. Había una única woodrat (Neotoma macrotis) residente de 10 m de distancia de la punta NW del Alto, sin embargo estamos intensamente registrada en todo el woodrat nido de 3 noches con 3 unidades de grabación y no volvió a registrar USVs. Otros posibles animales presentes que pueden producir ultrasonido que nuestros micrófonos se han registrado son los insectos, insectivores, y murciélagos. Estas grabaciones no son insectos, debido a la falta de stridulation. Hemos capturado un solo musaraña (Sorex trowbridgei), el único presente insectívoro, Fitch en una trampa en la orilla de Superior, donde se había registrado musaraña echolocation (escuchar ficheros adicionales 8]. También registraron bat echolocation (escuchar ficheros adicionales 9] en tanto el Alto y Medio. Ambos musaraña [48, 49] y murciélagos [1] echolocation las llamadas son marcadamente diferentes y característicos de las sílabas y los consiguientes motivos que presentamos aquí. Por lo tanto, la única especie nocturna que 1) se presente en Alta y Media, y 2) capaz de producir estos motivos distintos de ultrasonido se p. y P. boylii californicus.

Nuestra casa gama análisis indican que ambos p. y P. boylii californicus probable que se hayan producido USVs (Figura 2]. Sobre la base de datos de origen de gama media, hay una estación de grabación (b) que registraron USVs (4PW motivo), que había dos especies presentes Peromyscus. Las estaciones de registro que sólo había p. boylii presentes (d, e, m) registrada 2PW, 3PW, y corteza motivos. Las estaciones de registro que sólo había p. californicus presentes (g, h) registrados 2PW, 4PW, motivos y L20 (Figura 2, Tabla 1]. El Alto, la mayoría de estaciones de registro que registran USVs (s, p, o, r, t, q) habían Peromyscus especies presentes, y se registraron los siete motivos en estas estaciones. Registramos S20 y FMS20 motivos a la única estación (w) superior a la que sólo una sola especie (P. californicus) estuvo presente (Figura 2, Tabla 1]. Sobre la base de estos resultados, ambas especies producen USVs: como mínimo p. boylii producido 2PW, 3PW, y corteza motivos y P. californicus producido 2PW, 4PW, S20, FMS20, y L20 motivos.

Discusión

Por primera vez, hemos registrado ultrasonidos vocalizaciones producidas por dos especies de Peromyscus nocturna en la naturaleza. Nuestro conocimiento detallado del hábitat, la estructura de la comunidad, y el comportamiento de estas dos especies nos ofrece la oportunidad de colocar una densa gama de micrófonos de ultrasonidos en las zonas donde estas especies sólo estuvieron presentes, y donde estas especies exhiben hogar exclusivo en un abanico de cifras. Nuestros resultados, basados en la ubicación de USVs registrada y de origen local gamas de los residentes, muestran que Peromyscus producir ultrasonido en el medio silvestre. Por otra parte, sobre la base de la exclusividad (no hay solapamiento entre las especies) va a casa de cada especie en Alta y Media, hemos encontrado que por lo menos, P. boylii produce 2PW, 3PW, y corteza motivos y P. californicus produce 2PW, 4PW, L20, S20 y FMS20 motivos. Es probable que ambas especies son capaces de producir todos los motivos, pero esto aún no se ha investigado.

Además de demostrar la producción de USVs de Peromyscus en la naturaleza, nuestros resultados muestran que la producción de Sistemas SAI es una característica común del comportamiento de estos roedores nocturnos y que hay variación en los tipos de USVs producido. En sólo seis noches de grabación, se registraron 65 personas de alta calidad frases y siete único motivos. Por otra parte, encontramos una variación considerable en las características acústicas de las sílabas y frases para todos los motivos, especialmente la 2PW, 3PW, 4PW, corteza y motivos, lo que sugiere individuales o contextuales variación en la producción de ultrasonido.

Los siete motivos de laboratorio superficialmente se asemejan a las grabaciones de roedores USVs [revisado por [6, 23]], pero difieren en la frecuencia, duración y contenido de armónicos, que pueden o no reflejar las diferencias de contexto y / o función. Por ejemplo, la forma de la corteza se asemejan a sílabas sílabas frecuencia modulada en el comportamiento de apareamiento en Apodemus [23], mientras que la frecuencia de la corteza sílaba es mucho menor (Peromyscus pico de sílaba en aproximadamente 23 kHz frente a 90 kHz para Apodemus). Del mismo modo, la L20 sílaba tiene una frecuencia que es similar a ratas macho adulto sumiso sílabas (aproximadamente 21 kHz vs. 25 kHz; [23]]. El S20 sílaba superficialmente se parece agresivo sílabas producidas por ratas macho en la forma y duración, pero es mucho más baja en la frecuencia (alrededor de 20 kHz vs. 50 kHz). Nosotros no son conscientes de cualquier USVs registrada en el laboratorio que se asemejan a la primera sílaba de la FMS20 motivo. El paso-como el cambio de frecuencia dentro de 2PW, 3PW, y 4PW motivos es una reminiscencia del patrón visto en frases emitidas por Microtus infantil [23]. Estas similitudes superficiales pueden reflejar compartida contexto y / o funciones entre los comportamientos de laboratorio y ratones silvestres. Sin embargo un estudio más a fondo es necesaria, en parte, porque es posible que las similitudes y / o diferencias pueden reflejar el uso de cepas puras de laboratorio en estudios anteriores. El temporal (de temporada) y el contexto demográfico, así como la función de los diferentes (por lo menos siete) los motivos que han informado de la naturaleza, queda por determinar.

Sobre la base de la literatura existente en relación con la producción de Sistemas SAI muroid roedores en el laboratorio y las funciones de USVs sonic vocalizaciones y en otros mamíferos y aves, USVs pueden funcionar en una diversidad de no mutuamente excluyentes contextos, incluyendo echolocation, hijos de padres de comunicación, par - bonos de mantenimiento, defensa territorial, y mate atracción [1, 6, 23, 28, 30]. Una alarma llamando a la función [como en [5]], parece poco probable como alarma llamando a los roedores se asocia con diurnality y socialidad [50], ninguno de los cuales son característicos de la Peromyscus a HNHR.

En un estudio reciente, Santo y Guo [14] sostuvo que ultrasonidos vocalizaciones producidas por los ratones macho de laboratorio en respuesta a conspecific orina deberían ser clasificadas como canciones. Se basa esta clasificación en los siguientes dos características de los Sistemas SAI producción de sus ratones. En primer lugar, la figura USVs múltiples tipos de sílaba, y en segundo lugar, las sílabas se repiten de manera regular en el tiempo. El 2PW, 3PW, y 4PW motivos que constan claramente grabado de múltiples tipos de sílaba. Sin embargo, no sabemos si, o con qué frecuencia, 2PW, 3PW, y 4PW frases son repetidas por los mismos individuos. Caracterización de 2PW, 3PW, y 4PW motivos como las canciones sólo será posible con tiempo real, continuo grabaciones de USVs y la determinación del contexto y las funciones de estos USVs.

Conclusión

Hemos descrito las primeras grabaciones de vocalizaciones de ultrasonidos producidos por dos de vida libre de especies de ratones en el género Peromyscus (P. californicus y P. boylii) en California. Las vocalizaciones de ultrasonidos que se registran frecuentemente producidos y representan el 7 diferentes motivos. Dentro de cada motivo, existe una considerable variación en las características acústicas sugiriendo individuales y contextuales variación en la producción de ultrasonido de estas especies. Queda por ver si otras especies silvestres de Peromyscus muroid roedores o producir USVs, pero dada la amplitud de la producción documentada de USVs en el laboratorio, parece probable. La producción de ultrasonidos vocalizaciones de Peromyscus en la naturaleza pone de relieve una underappreciated componente en el comportamiento de estos organismos modelo y promete ser una excitante área de investigación en los campos de comportamiento animal, ecología del comportamiento, sensoriales y la biología. En concreto, la variación de sistema de apareamiento entre sintópicos p. californicus y P. boylii ofrece excelentes oportunidades para probar hipótesis acerca de la función de USVs en Peromyscus, especialmente en los contextos de atención de sus padres, mate elección, y de defensa territorial. En general, la capacidad de examinar la producción de vocalizaciones de ultrasonidos en el medio natural ofrece excelentes oportunidades para probar hipótesis acerca de la función de ultrasonido producido por roedores en un contexto natural.

Métodos
Estudio de las especies

Ambos p. californicus y P. boylii son sexualmente monomórficos y tienen horarios similares de la gestación y la lactancia, la dieta, nido hábitat, el hábitat de forrajeo, las noches y los horarios de actividad [51, 52]. Sobre la base de datos de la Historia Natural Hastings Reserva (HNHR), P. californicus, es exclusivamente monógamas [53] con una razón hombre / mujer par de anidación juntos durante la cría y no de cría en un hogar exclusivo en la gama [54]. En HNHR, P. boylii muestra la variación en el sistema de cría de la poligamia a la promiscuidad. Los varones y las mujeres no comparten los nidos, no mantienen a largo plazo de los bonos par, y algunas basuras son sired de más de un macho [55]. En moderada (20 ratones / ha) y una elevada densidad de población (40-60 ratones / ha) ni hombres ni mujeres defender territorios [55]. La casa gamas de p. californicus pares son exclusivos entre sí, mientras que la casa va de p. boylii cuentan con una amplia superposición intraespecífica. Así, P. californicus y P. boylii se relacionan las especies que viven en el mismo hábitat, dietas y similares historias de vida con respecto al tamaño de la camada y los cuadros de la gestación y la lactancia, pero difieren en lo que respecta a sistema de apareamiento y la territorialidad.

Área de estudio y en vivo de captura

El Hastings Historia Natural Reserva (HNHR) está situado en las estribaciones de las montañas de Santa Lucía en el Alto Valle de Carmel, California (Monterey County: 22,5 kilometros SE Carmel Valley, 36 ° 22'N, 121 ° 33'W). La media de precipitación anual es de 53 cm, que se sitúa entre noviembre y abril, lo que corresponde a la temporada de cría de especies locales Peromyscus [56]. El HNHR abarca tres valles estrechos con los tipos de hábitats incluidos los ribereños, de roble-bahía del bosque, chaparral y pastos [57]. En HNHR p. californicus y P. boylii son sintópicos y que se distribuyen en el denso sotobosque de cañón de fondo norte-frente a cuestas [52, 54]. En este hábitat, hay un compromiso a largo plazo de captura en vivo de la red, con aproximadamente 10 m de espaciamiento que se estableció para el estudio de P. californicus y P. boylii (Baja Robertson Creek-"LRC", figura 3]. Un arroyo corre a través de la red y ambas especies prefieren vivir-el roble (Quercus agrifolia) hábitat de bosques ribereños que flanquea el arroyo (unos 20-30 m en cada lado). Tenemos una muy clara comprensión de la estructura de la comunidad de pequeños mamíferos en la LRC red, ya que ha estado activamente viven atrapados-por lo menos parte del año para la mayoría de los años de 1988-2005 y a través de la temporada de cría de nueve de estos años. En la red LRC p. californicus y P. boylii vivir a moderada a alta densidad de población (durante el año bellota mástil de aproximadamente 20 individuos / ha y 20-60 individuos / ha, respectivamente). Otros roedores en esta red a vivir relativamente bajas densidades (Neotoma macrotis, 5-10 personas por hectárea, Reithrodontomys megalotis, Chaetodipus californicus, Microtus californicus, 1-2 individuos / ha). La única ordinario de la actualidad es insectívoro Sorex trowbridgei (1-2 individuos / ha).

La determinación de rangos de hogar de ratones

Continuamente por la captura en vivo de las consecuencias a largo plazo LRC la red, es posible determinar la fenología y la residencia de cada uno de los ratones. Estamos atrapados en tanto el Alto y Medio LRC LRC (Figura 3; en lo sucesivo denominadas "Medio" y "Alto") a partir del 6 de Diciembre 2004 al 7 de Enero de 2005 para establecer rangos de hogar de cada uno de los residentes. Como mínimo, una trampa Sherman se utilizó en cada trampa. Todas las trampas se establecieron 2-3 veces por semana. Las trampas con cebo se rodó con avena, y el nivel marca y recaptura se utilizaron técnicas para determinar sexo, edad y condición reproductiva de las personas [véase [52]].

Sobre la base de datos de captura, el núcleo del hogar gama estimaciones se calcularon utilizando ArcView 3,2 y el movimiento de animales SA v. 2,04 utilizando todas las personas que capturó en el transcurso del estudio de los recursos ordinarios y de gran intensidad trampa estaciones (ver detalles Sistemas SAI de grabación y Figura 4]. Aunque con los datos recogidos a través de captura probablemente subestima el tamaño del hogar varía de roedores [58], hay concordancia entre el tamaño y la forma de rangos [59] calculado a través de trampas y la radio-telemetría de datos. Kernel estimaciones se basaron en 3-6 captura eventos utilizando un factor de suavización de 5 con un 50% presentan rangos básicos. Si hay menos de 3 eventos de captura de un individuo, la presencia del individuo se indicó con una zona circular el tamaño medio de 50% la gama principal de congéneres centrado en el punto de captura.

Grabación USVs

Hemos llevado a cabo las grabaciones de USVs durante la temporada de cría 2004/2005 después del establecimiento de residencia para ambas especies, 12-18 de Diciembre de 2004. Para grabar ratón USVs hemos establecido una red de micrófonos (detectores de murciélago) con capacidad de grabación de banda ancha (10-120 kHz) ultrasonido. Registramos con Pettersson D240x detectores de ultrasonidos (Pettersson Elektronik AB, Uppsala, Suecia). Estos tomaron muestras a 307 kHz con 8 bits de resolución. El detector de murciélagos se estableció continuamente a grabar un 1,7 s bucle de sonido que llega a través del micrófono. Tras la detección de cualquier sonido en el rango de 10-120 kHz la reproducción se desencadenó la anterior y 1,7 segundos de sonido grabado se reproduce, con el paso del tiempo amplió por un factor de diez, en una voz activa grabadora (Panasonic Mini Cassette Recorder RQ-L31) en un bajo nivel de ruido / salida de audio de alta cassette (Maxell P / I Communicator ™ Serie C120). La cinta de audio grabaciones fueron reproducidos en tiempo real a un ordenador y guardar como. Wav archivos a través de SonoBat (DNDesign, Arcata, CA) directamente en el ordenador de a bordo tarjeta de sonido (Sigma Tel C-Major Audio) y resampled a 44,1 kHz con 16 bit de resolución para mantener la plena calidad de la señal de la señal original. Se extrajeron tiempo, amplitud, frecuencia y características de sonogramas prestados por SonoBat que utilizan el punto 1024 de Fourier rápido transforma, 192 punto ventanas, y variados ventana se superponen a fin de hacer siempre el sonograma con resolución superior a la pantalla de píxeles de resolución. Nuestro sistema de registro tiene un respuesta de frecuencia hasta los 12 kHz necesario para captar el ultrasonido hasta 120 kHz (con el factor de expansión de tiempo de diez). La frecuencia máxima resolución de la spectrographic análisis fue 154 kHz.

Registramos durante 3 noches consecutivas por separado en tanto el Alto y Medio en 22 y 14 estaciones de registro, respectivamente (Figura 4]. 12-14 de diciembre sobre el Alto, la grabación de las estaciones se colocaron aproximadamente 5 m (Figura 4]. El espaciamiento de 5 m se eligió para maximizar el número de cada casa Peromyscus rangos que se cubren al mismo tiempo maximizar la probabilidad de que la grabación de baja intensidad USVs. 16-18 de diciembre sobre Medio, las estaciones de registro fueron colocados alrededor de 5-20 m de separación y el espaciamiento fue elegido principalmente sobre la base de la disponibilidad de hábitat adecuado (Figura 4).

En cada estación de grabación eran idénticos sistemas de grabación que consistía en un detector de murciélagos (micrófono), cable acústica, voz activa y la grabadora de casetes de audio. Para proteger contra la humedad y la lluvia, el sistema de registro se alojan en dos GladWare ® contenedores, uno para el bate y un detector para la grabadora. Dos agujeros de 15 mm se realizaron en cada contenedor para dar cabida a la acústica de cable y un segundo agujero de 10 mm se hizo en el recipiente con el bate detector para exponer el micrófono. El sistema de registro se alojan en un abierto rectangular (38 cm de ancho x 38 cm de longitud x 10 cm de altura) caja de madera contrachapada para proteger contra el viento y las perturbaciones mecánicas. El micrófono en el detector se fijó horizontal de aproximadamente 25 cm sobre el nivel del suelo hacia afuera y el rubor con la apertura de la caja. Micrófono dirección fue hacia el agua para las estaciones en la parte superior de la quebrada banco y hacia el banco para las estaciones que fueron directamente el agua de acompañamiento (Figura 4], como individuos de ambas especies tienden a tener altos niveles de actividad cerca del borde banco [ 52].

Sistemas de grabación se fija en la puesta de sol y recuperados la mañana siguiente. Nosotros no vivimos-trampa durante la grabación USVs para evitar influir en los resultados de la vigilancia acústica. Sin embargo, la zona saturada con más trampas Sherman (la intensa trampa estaciones se muestra en la Figura 4] y de las 3 noches después de la última noche de grabación para confirmar la presencia y ubicación de cada uno de los ratones. Además, usamos 8 Fitch trampas a lo largo de la quebrada banco, cerca de las unidades de grabación para determinar la presencia de la musaraña especies locales.

Cualquier detectado señales se digitalizaron y analizaron mediante un análisis sólido programa de software SonoBat la mañana siguiente a las grabaciones. Se analizaron las sílabas (véase vocalización Terminología abajo), utilizando parámetros acústicos estándar incluida la duración, a partir de frecuencias (en adelante F), que finalizó el F, F alto, bajo F, el ancho de banda, M a máxima amplitud, pendiente, y la duración entre las sílabas.

Todos estos métodos se llevaron a cabo bajo un protocolo aprobado de la Universidad de Carolina del Norte en Greensboro institucional del Cuidado de Animales y el empleo Comisión (UNCG-IACUC # 05-08) y un punto de vista científico la recopilación de permitir el California Department of Fish and Game (SCP # 802046 -01).

Vocalización terminología

En aras de la claridad y la comparación, usamos la terminología de la Santa y Guo [14]. Una "sílaba" se define como un único sonido discretos (separados por el silencio de otros sonidos). Una "expresión" se define como una sucesión de sílabas en las que el momento entre las sílabas es inferior a 400 mseg. Una "sílaba tipo" es una única sílaba que es reconocible y repetida, ya sea dentro o entre frases. Sílaba tipos pueden variar en cualquiera de los siguientes parámetros: duración, de baja frecuencia (en adelante F), alto F, a partir M, que finalizó el F, F al máximo de amplitud (en adelante Fmax), pendiente, y el ancho de banda. Cada frase se agrupan de acuerdo a tipos de sílaba, el número de sílabas en una frase, y la duración de tiempo comprendido entre las sílabas dentro de una frase. A "motivo" es una sucesión de sílabas que se registraron en varias ocasiones con el tiempo y que fueron estadísticamente predecible sobre la base de características de las sílabas, el número de sílabas en una frase, y la duración de tiempo comprendido entre las sílabas dentro de una frase. Todas nuestras frases cayó en uno de los siete motivos, por lo que el término "expresión" y "motivo" puede utilizarse indistintamente. En general, usamos "motivo" cuando nos referimos a todo el grupo de frases, y la frase cuando nos estamos refiriendo a una determinada secuencia de sílabas. Nuestro USVs consistió fundamentales y de frecuencias armónicas. A lo largo del documento, caracterizar y analizar únicamente la frecuencia fundamental de la sílaba.

Lista de abreviaturas

&quot;USV&quot; Ultrasonic vocalization; &quot;HNHR&quot; Hastings Natural History Reserve; &quot;LRC&quot; Lower Robertson Creek; &quot;F&quot; frequency; &quot;Fmax&quot; frequency at maximum amplitude; &quot;2PW&quot; two part whistle; &quot;3PW&quot ; three part whistle; &quot;4PW&quot; four part whistle; &quot;FMS20&quot; frequency modulated short 20; &quot;S20&quot; short 20; &quot;L20&quot; long 20

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no tienen intereses en conflicto.

Autores de las contribuciones

MCKR and MJV, with equal contributions, conceived the ideas and developed this project. MCKR, MJV, and JDM participated in all aspects of field work and USV downloading and digitization in the field. JDM managed field work and provided significant input to the field method development. MCKR performed the analysis of acoustic characters, home range size, and statistical analyses. MCKR wrote the initial draft of the manuscript. Subsequent drafts were developed with continued and significant input from MJV. Todos los autores leído y aprobado el manuscrito final.

Supplementary Material
Additional File 1
Playback of the 2PW motif in Figure
1a
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 2
Playback of the 3PW motif in Figure
1b
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 3
Playback of the 4PW motif in Figure
1c
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 4
Playback of the FMS20 motif in Figure
1d
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 5
Playback of the S20 motif in Figure
1e
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 6
Playback of the L20 motif in Figure
1f
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 7
Playback of the BARK motif in Figure
1g
with the time scale expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 8
Playback of shrew (
Sorex trowbridgei
) echolocation recorded on Upper (spectrogram not shown) with time expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans.
Additional File 9
Playback of bat echolocation recorded on Upper (spectrogram not shown) with time expanded by a factor of 10 to render the fundamental frequency audible to humans. Note the &quot;feeding buzz&quot; as the bat approaches and captures insect prey.
Additional File 10
Descriptive statistics for components of each of the 7 motifs.
Agradecimientos

This project would not have been possible without the logistic support provided by the UC Berkeley Hastings Natural History Reserve. This project was funded through a grant provided by the College of Arts and Sciences at the University of North Carolina at Greensboro and by Western Michigan University. Invaluable field assistance was provided by C. Walter. An earlier version of this manuscript was improved by the comments of B. Blake, S. Gill, J. Hare, and two anonymous reviewers. Supplemental acoustic recording equipment was borrowed from P. Ormsbee, J. Szewczak, and T. Weller. Advice on sound analysis and additional software programming was kindly provided by J. Szewczak. This study benefited from discussions with B. Blake, J. Lepri, and W. Lancaster.