PLoS ONE, 2007; 2(2): (más artículos en esta revista)

Murciélagos' conquista de un nicho forrajeo formidables: La miríadas de pájaros cantores Nocturnally Migrar

Biblioteca Pública de la Ciencia
Ana G. Popa-Lisseanu [1], Antonio Delgado-Huertas [2], Manuela G. Forero [1], Alicia Rodríguez [2], Raphaël Arlettaz [3], Carlos Ibáñez [1]
[1] Estación Biológica de Doñana, Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC), Sevilla, España
[2] Estación Experimental del Zaidín, Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC), Granada, España
[3] División de Biología de la Conservación, Instituto de Zoología de la Universidad de Berna, Berna, Suiza
[4] Instituto de Ornitología de Suiza, Valais estación de campo, la naturaleza Centro, Salgesch, Suiza
Resumen

A lo largo de la cadena alimentaria, es decir, a diferentes niveles tróficos, los taxa más abundantes suelen representar excepcionales depósitos de alimentos, y por lo tanto, son el blanco principal de los consumidores y depredadores. La capacidad de un consumidor individual para cambiar de forma oportunista a una abundante fuente de alimentos, por ejemplo, una presa que de repente se convierte en su entorno, puede ofrecer tan fuertes ventajas selectivas innovaciones ecológicas que pueden aparecer y propagarse rápidamente. Nueva predador-presa relaciones son susceptibles de evolucionar aún más rápido cuando una dieta implica cambiar la explotación de un recurso para insaturados que pocas o ninguna otra especie competir. El uso de isótopos estables de carbono y de nitrógeno como la dieta marcadores, ofrecemos aquí un fuerte apoyo a la controvertida hipótesis de que el gigante noctule bat Nyctalus lasiopterus se alimenta de las alas a la multitud de paseriformes de vuelo durante sus viajes migratorios nocturnos, un recurso que, al mismo tiempo que muestran un previsibles de distribución en el espacio y el tiempo, es sólo estacionalmente disponible. Hasta el momento, no depredador se había informado a explotar esta extraordinaria diversidad y abundancia de alimentos embalse nocturnally representado por la migración de paseriformes.

Introducción

De acuerdo con la teoría de forrajeo óptimo, los depredadores pueden aprovechar al máximo su ingesta de energía, centrándose en las presas más abundantes poblaciones [1], [2]. A no especializado depredador puede cambiar su dieta hacia una nueva presa cuando su creciente densidad hace que sea más rentable, como consecuencia, por ejemplo, de un drástico cambio ambiental o de recursos estacionalidad variable [3] - [5]. En una escala evolutiva, la mayor aptitud adquirida por el cambio a abundante, sin explotar los recursos se ha utilizado como una explicación de la radiación adaptativa y la especiación [6] - [8]. Numerosos ejemplos en ecología de comunidades desocupadas demostrar que todavía se producen nichos que ofrecen oportunidades para nuevas adaptaciones [9], [10], incluido el desarrollo de nuevas especializaciones de forrajeo y predador-presa interacciones [11].

Los murciélagos representan un ejemplo de un gran radiación adaptativa, probablemente único en la historia de los mamíferos, que tuvo lugar en el Eoceno temprano, coincidiendo con un incremento repentino de las plantas y los insectos diversidad y abundancia [12]. En el curso de unos pocos millones de años, los murciélagos más colonizados nichos ecológicos y aprendió a explotar una amplia gama de fuentes de alimentación incluida artrópodos, polen, fruta, pequeños vertebrados terrestres e incluso de sangre [13]. Ellos han co-evolucionado con las especies que constituyen su dieta [14], a veces resulta fascinante en predador-presa interacciones tales como la evasión y evitación de contra-estrategias desarrolladas entre algunos echolocating aérea de venta ambulante y los murciélagos tympanate su presa (la "frecuencia allotonic hipótesis ", por ejemplo [15]].

El inesperado hallazgo de plumas de aves en las heces "pellets" de Nyctalus lasiopterus [16], [17] (Figura 1], una rara Mediterráneo aérea bate-venta ambulante, causado controversia sustancial. La conclusión extraída por los autores noctules gigante que se alimentan de aves migratorias [17] fue duramente criticado por algunos científicos sugirieron que una errónea o selectiva suspendido la ingestión de plumas de aves, pero no [18]. La razón de este escepticismo es probablemente el descubrimiento de una encuesta previamente indocumentados estrategia de forrajeo y predador-presa relación: de hecho, no se conocían los depredadores para cazar en el momento de abrir nocturnally las aves migratorias, a pesar de los inmensos recursos que éste potencialmente representan. Debido a esta incredulidad, una técnica que se necesitaba que identificar no sólo se ingiere, sino también asimilar los alimentos. Por lo tanto, se basó en el análisis de isótopos estables, un método que se está convirtiendo cada vez más popular en ecología trófica para discriminar entre los posibles fuentes de alimentos, documentar cambios temporales en la dieta y la estimación de nivel trófico [3], [19].

El uso de isótopos estables de carbono y nitrógeno, en tela de juicio la hipótesis de carnivory en el gigante noctule bat. Comparación de los valores isotópicos de un tejido específico (por ejemplo, sangre, pelos, plumas, etc) con el tiempo se considera el método más sencillo para evaluar la variación temporal en la dieta [20]. La elección de un tejido específico permitirá dieta cambios que se registran en la escala de tiempo deseado en función de que el tejido metabólico del volumen de negocios [20]. Para nuestros propósitos, toda la sangre parece la más adecuada de tejido para realizar un seguimiento de los hábitos alimentarios de temporada, habida cuenta de su volumen de negocios relativamente rápida integración a corto plazo variación de la dieta en términos de días o semanas [20] - [22]. El carbono y el nitrógeno la vida media en sangre de mamíferos pequeños son del orden de 15-30 días [23], [24], pero el cambio en la composición isotópica de un consumidor después de un importante cambiar la dieta a través del tiempo sigue un modelo exponencial, de manera que cambios en la dieta podría reflejarse en un consumidor del tejido dentro de un día [25] - [27]. De hecho, Mirón et al. [24] demostró que toda la sangre es un tejido adecuado para realizar un seguimiento de los cambios estacionales en la dieta murciélagos.

En consecuencia, hemos explorado la variación estacional de isótopos estables en la sangre de Nyctalus lasiopterus y la comparó con la firma isotópica de sus posibles presas: los insectos y aves. Nos predijo que la variabilidad temporal de relaciones isotópicas estables reflejaría un insecto a base de dieta en verano, y la incorporación de las aves en la dieta en la primavera y el otoño durante passerinos la migración, con un gran contraste entre el verano, cuando la dieta se basa principalmente en insectos, y el otoño, cuando la masiva presencia de aves canoras migratorias provoca un sesgo hacia la dieta de vertebrados carne [17]. Una confirmación de este patrón cronológico que aportarán pruebas sólidas sobre la depredación de aves de gigante noctule murciélagos.

Resultados
Las firmas isotópicas de las posibles presas

En general media (± SE) isotópica los valores de paseriformes (δ 13 C: -22,43 ± 0,32 ‰; δ 15 N: 9,60 ± 0,26 ‰; n = 29) e invertebrados (δ 13 C: -25,64 ± 0,23 ‰; δ 15 N : 6,45 ± 0,39 ‰; n = 80) diferían significativamente la generación combinada de isótopos (MANOVA: Wilks' lambda = 0,62, F 2106 = 32,95, P & lt; 0,001) y para cada isótopo por separado (ANOVA: δ 13 C: F 1107 = 56,09, P & lt; 0,001; δ 15 N: F 1107 = 22,46, P & lt; 0,001).

Al examinar la variación estacional, parece que en la primavera de invertebrados (δ 13 C: -25,70 ± 0,27 ‰; δ 15 N: 5,55 ± 0,50 ‰; n = 49; el menor «transversal» en la Figura 2], y en verano-otoño (δ 13 C: -25,54 ± 0,42 ‰; δ 15 N: 7,87 ± 0,53 ‰; n = 31; el «transversal», justo por encima del anterior en la Figura 2] diferían significativamente (MANOVA: Wilks' lambda = 0,89, F 2, 77 = 4,86, P = 0,01), con el verano-otoño de muestras siendo significativamente enriquecido en 15 N (ANOVA δ 15 N: F 1,78 = 9,46, P = 0.0030), mientras que δ 13 C no difirieron entre la primavera y el verano - otoño (ANOVA δ 13 C: F 1,78 = 0,11, P = 0,74).

La migración de paseriformes que regresan de su invernada en la primavera (δ 13 C: -21,04 ± 0,57 ‰; δ 15 N: 9,36 ± 0,36 ‰; n = 12; derecha «transversal» en la Figura 2] y paseriformes dejando a sus zonas de reproducción en otoño ( δ 13 C: -23,41 ± 0,10 ‰; δ 15 N: 9,77 ± 0,37 ‰; n = 17; segunda «cruzada» de la derecha, Figura 2] diferían significativamente en las firmas isotópicas (MANOVA: Wilks' lambda = 0,51, F 2 , 26 = 12,32, P & lt; 0,001), siendo la ex enriquecido a 13 C (ANOVA δ 13 C: F 1,27 = 23,27, P & lt; 0,001), mientras que ambos grupos fue similar δ 15 N valores (ANOVA δ 15 N: F 1,27 = 0,58, P = 0.45).

Invertebrados en verano-otoño y la migración de paseriformes en el otoño se distingue claramente (MANOVA: Wilks' lambda = 0,73, M 2,45 = 8,14, P & lt; 0,001; ANOVA, δ 13 C: F 1,46 = 13,60 , P & lt; 0,001; δ 15 N: F 1,46 = 6,12, P = 0,017). Como resultado, podemos esperar un marcado contraste firma isotópica entre una mayoría de invertebrados dieta basada en el verano-otoño y un puro de la dieta de aves en la misma temporada.

Las firmas isotópicas de sangre de murciélagos

Para muestras de sangre recogidas en 2003, encontramos en primer lugar un significativo efecto general de la temporada en las firmas de los dos isótopos (MANOVA: Wilks' lambda = 0,25, F 4178 = 44,02, P & lt; 0,001). Los valores también difieren estacionalmente para cada isótopo tomados por separado (ANOVA de un factor; δ 13 C: F 2,90 = 43,24, P & lt; 0,001; δ 15 N: F 2,90 = 61,85, P & amp ; lt; 0,001). Post-hoc de comparaciones pairwise mostró además que las tres temporadas separados el uno del otro en sus δ 13 C valores, con el otoño con el más alto valor medio seguido por la primavera. Para δ 15 N, otoño diferían significativamente de las otras dos estaciones, que exhiben tanto los valores medios más bajos (Figura 2A]. En 2004, el patrón fue muy similar, que muestran también importantes diferencias estacionales (MANOVA: Wilks' lambda = 0,13, F 4102 = 46,49, P & lt; 0,001; ANOVA de un factor: δ 13 C: 2,52 M = 91,66, P & lt; 0,001; δ 15 N: F 2,52 = 27,21, P & lt; 0,001). Scheffé post-hoc mostraron que las comparaciones de pares de todas las temporadas fueron significativamente diferentes unas de otras en δ 15 N; otoño exhibió los más altos valores medios en primer lugar, seguido de primavera y de verano en segundo lugar. En términos de δ 13 C, sólo el verano fue muy diferente a las otras temporadas (Figura 2B].

Previstos composición de los consumidores explotar una sola fuente de presa

El rango de las estimaciones de δ 13 Cy δ 15 N valores de murciélagos que se alimentan únicamente a los invertebrados vs exclusivamente en aves, con respecto a la temporada, se presentan como rectángulos en la figura 2. No hubo coincidencia entre los valores esperados para una dieta de invertebrados y aves de la dieta, independientemente de la temporada. Presunta dietas de aves en primavera y en otoño también mostró no superposición; presume de invertebrados dietas para las diferentes estaciones se superponen ligeramente.

Discusión

Para probar la hipótesis de passerinos depredación de los murciélagos gigantes noctule migración de aves durante los acontecimientos, para cada temporada hemos construido rangos teóricos en los que la composición isotópica en la sangre de murciélagos se alimentan de invertebrados un puro o un puro en la dieta de aves debe recaer (Figura 2] . Prey categorías fueron significativamente diferentes unas de otras isotópico: paseriformes había valores más altos que los invertebrados, lo que corresponde a su superior posición en la cadena trófica. Los dos grupos de invertebrados fueron similares en términos de δ 13 C, pero δ 15 N fue mayor para los invertebrados en la zona pantanosa, donde gigante noctules forraje durante el verano y otoño. En cuanto a las aves de recursos (cuadro 1], el enriquecimiento de δ 13 C de la primavera de los emigrantes que regresan de África winterquarters su relación con el otoño de los migrantes está en consonancia con la reconocida existencia de un gradiente latitudinal en δ 13 C [28]. El resultado previsto cajas de valores que abarque no se solapan, con excepción de las dos categorías de invertebrados predijo dieta. Los valores esperados para una dieta de invertebrados en el verano-otoño y de un ave en la dieta de otoño no mostraron superposición (Figura 2); isotópica diferenciación de estas dos categorías de presas es crucial para la identificación de cualquier hipotético cambio en la dieta de los murciélagos entre el verano y el otoño.

Cuando el bate tramando datos isotópicos de sangre junto con los rangos de valores esperados, el verano (caracterizado por la ausencia de migración de aves en el área de estudio), tanto para 2003 y 2004, la única temporada para la que la sangre composición cayó en el interior del predijo puro invertebrados dieta (Figura 2]. Sangre datos isotópicos para el otoño cayó en la parte inferior de la caja que representa un punto de vista teórico puro de la dieta de aves. Esto sugiere fuertemente que paseriformes son la principal fuente de nutrientes para asimilar los murciélagos durante esta temporada, aunque en términos de la dieta ingerida, plumas representaban sólo alrededor del 50% de contenido fecal "pellets" [17]. En la primavera, la sangre composición isotópica exhibió valores intermedios entre los de verano y el otoño, la caída entre los valores de espera previsto para un puro de invertebrados y un puro de la dieta de aves. Estos resultados apoyan una moderada contribución de las aves para la dieta de gigante noctules en la primavera y un pronunciado cambio de dieta de invertebrados a las aves de verano a otoño. Durante la primavera, las concentraciones de aves migratorias en el sur de España son más bajos que en otoño [29], como la mortalidad de invierno hace que el flujo migratorio de primavera menos masivas. Además, el otoño se caracteriza por la aparición de jóvenes ingenuos pájaros realización de su primera migración, es decir, posiblemente más vulnerables a la depredación de personas experimentadas.

Si bien los valores promedio para ambos el verano y el otoño son muy coherentes entre los años, exhibió la primavera considerable variabilidad. Para el año 2004, cuando las capturas de temporada se llevaron a cabo en sesiones de la prestación única comparaciones significativas entre ellos, la primavera también fue la temporada en la que la dispersión de los datos es mayor. Aves en la primavera de disponibilidad es menor que en otoño, como consecuencia, paseriformes debería ser más difíciles de encontrar y capturar. Podríamos esperar, por tanto más variabilidad en la dieta de murciélagos composición, es decir, mayor diferencia en la firma isotópica de los murciélagos en la primavera, lo que en realidad observada. De hecho, isotópica diferencia entre los individuos ha sido sugerida como un indicador fiable de omnivory oportunistas o de alimentación [30].

El patrón estacional de variación de ambos isótopos muestra una notable correspondencia con la densidad de migración passerinos curva registrada a través de observaciones de radar en el sur de España y con la variación anual en la proporción de plumas se encuentran en las heces (Figura 3]. Aunque el calendario de la migración puede variar ligeramente (1-2 semanas turno) entre los años [31], la densidad de la migración en el área de estudio sigue un patrón cronológico fiables dentro de un año del ciclo. Ambos isótopos experiencia de un primer y un segundo pico, que coinciden con los dos grandes picos en la migración de primavera y otoño, respectivamente. Los primeros aumento de δ 15 N través de junio y julio, cuando no la migración de aves se lleva a cabo, es probablemente causado por el cambio observado en los hábitos de forrajeo de los murciélagos (Popa-Lisseanu & Ibáñez, inédito) principalmente la explotación de más de 15 N enriquecido de invertebrados las marismas.

Nuestros resultados apoyan firmemente una temporada carnivory en Nyctalus lasiopterus, en contraste con otras hipótesis alternativas, tales como la ingestión errónea de plumas [18]. La casi perfecta de la composición isotópica de sangre a una pura invertebrados dieta en verano, un período sin la migración, se ofrece más apoyo contra la opinión de que los murciélagos casualmente captura de aves en las cavidades de árboles o nestboxes mientras visitaba potencial perchas [16]; de hecho , Muchos pequeños paseriformes ocupan cavidades de árboles y nestboxes durante la reproducción en primavera y comienzos de verano en el área de estudio.

Si bien la capacidad de capturar presas vertebrados está bien documentado en los murciélagos tropicales que utilizan una estrategia de forrajeo gleaning [32], la morfología y características echolocation de Nyctalus lasiopterus se adaptan estrictamente a una antena de venta ambulante estrategia [17], [33], con una pobre capacidad de maniobra en estrecha vegetación y en presencia de obstáculos. Por otra parte, al igual que otros miembros de la tribu Pipistrellini (Vespertiolinidae), gigante noctules nunca tomar a sus presas perchas [34]. Por el contrario, que consumen ellos en el ala, por lo general, desechando los no rentables. Esto implica que el gigante noctules son los únicos reconocidos depredadores nocturnos capaces de alimentar a las aves en el aire. Aunque la forma exacta que los murciélagos someter a su presa sigue siendo un misterio, suponemos que la gran altitud en la que paseriformes se sabe que migran [35] permite gigante noctules para captar, preparar y de ingerir aves en el aire, sin ningún riesgo de colisión con obstáculos .

Cada año, aproximadamente cinco millones de paseriformes cruzar la cuenca mediterránea durante sus migraciones de otoño [36]. Una gran proporción de ellos son pequeños de tamaño; como ejemplo, más del 90% de la migración de paseriformes de niebla compensarse en el área de estudio tienen un promedio de masa corporal inferior a 20 g (datos de 2004 la campaña de anillamiento de paseriformes migratorias en la Parque Nacional de Doñana, Equipo de SEGUIMIENTO DE Procesos Naturales, la Estación Biológica de Doñana). Por lo tanto, representan una multitud de posibles objetivos de caza de un gran murciélago como Nyctalus lasiopterus [17]. La presencia en su hábitat de esa abundante, alimentos de alta calidad de recursos durante gran parte del ciclo anual de actividad brindará la posibilidad de que tales ventajas de alta aptitud que se encuentra en el final no resulta muy sorprendente que el gigante noctules oportunista cambiar de una dieta insectívora en parte a una dieta carnívora en determinados períodos del año. Por otra parte, los murciélagos no tienen que competir contra otros posibles depredadores, ninguna de las cuales se sabe que para explotar extraordinaria fuente de alimento. En este sentido, se plantea la cuestión de hasta qué punto esa gran murciélago Nyctalus lasiopterus como en realidad depende de este recurso para su supervivencia. Por un lado, hay echolocation que limita el tamaño superior de la antena de venta ambulante los murciélagos se alimentan de insectos [37]. Por otra parte, la distribución de esta rara especie parece casi exclusivamente el Mediterráneo [38], lo que sugiere que su distribución geográfica puede estar restringido a las zonas donde los principales flujos de migración de paseriformes paleártica se producen [29]. Giant noctule murciélagos podrían estar sujetos a presiones selectivas similares y mostrar ecológicos convergencias con Eleonora del halcón (Falco eleonorae). Esta rapaz diurna razas en el otoño - que contrasta con el resto de la región paleártica occidental especies de aves - depredando a los paseriformes migratorias que vuelan a lo largo de las costas y cruzar el mar Mediterráneo y el Mar Rojo en su camino hacia África [39]. La mayor parte de sus colonias, por lo tanto, están en las islas y acantilados costeros pura a lo largo de las principales rutas de migración de otoño.

A través de la utilización de modernas técnicas de isótopos estables, ya que proporcionamos aquí nuevas pruebas para la depredación de los murciélagos gigantes noctule a la migración de paseriformes nocturnally. Esclarecer la mecánica de esta estrategia de caza, así como los detalles de este predador-presa interacción, será especialmente difícil, dado que la mayoría de passerinos nocturna se lleva a cabo la migración a grandes alturas [29]. La cuestión sigue siendo si otras aéreas de venta ambulante especies de murciélagos pueden haber desarrollado habilidades de forrajeo similares, que les permita explotar el depósito de alimentos pendientes representada por nocturnally las aves migratorias.

Materiales y Métodos
Área de estudio y recogida de muestras

Los murciélagos son de niebla mensual neta de maternidad en dos colonias situadas en Sevilla y en el Parque Nacional de Doñana (Andalucía, España) durante un ciclo completo de actividad (desde marzo hasta finales de octubre) en 2003. Unos pocos microlitros de sangre se extrae de la vena caudal en la membrana interfemoral [40]. Sólo las muestras de hembras adultas fueron utilizados para evitar el sexo y la edad específica de sesgos. Los tejidos de los posibles presas, también se recogieron. Atrapados Malestar y con trampas de luz por la noche durante el verano y el otoño de 2003 y la primavera de 2004, integrado por las muestras de artrópodos en total diez órdenes de insectos, así como algunos especímenes de Araneae Opiliones y, en representación de todos los taxones fecal se encuentra en "pellets" de Nyctalus lasiopterus [16]. Nuestra muestra de referencia para las aves incluido el músculo de 29 pequeños paseriformes migratorias que murió accidentalmente durante las campañas de anillamiento en Andalucía en el período 1996-2006. Todas las muestras fueron conservadas a temperatura ambiente en un 70% de etanol [41]. Para comprobar si hay entre los años consistencia de los resultados, tomamos muestras de nuevo en 2004, siguiendo el mismo protocolo, la colonia de murciélagos de Sevilla, durante tres 3 días de duración capturar sesiones, en abril, junio-julio y septiembre-octubre, respectivamente. La captura y manipulación de los murciélagos se llevaron a cabo bajo licencia de la Junta de Andalucía.

Análisis de isótopos estables

Isótopos mediciones se realizaron en el Laboratorio de Isótopos Estables de la Estación Experimental del Zaidín (CSIC, Granada, España). El etanol se ha retirado de todas las muestras antes del análisis de la liofilización. Las muestras (alrededor de 0.5-1 mg) se quemó a 1020 ° C utilizando un sistema de flujo por medio de un EA-SGIR analizador elemental (Carlo Erba 1500NC) en línea con una Delta Plus XL espectrómetro de masa. El helio se utiliza como gas portador. La composición estable como se informó δ valores por mil (‰) utilizando la fórmula siguiente: donde X puede ser 13 o C 15 N, R y la proporción 13 C / 12 C o 15 N / 14 N ratios. El patrón de referencia original de carbono es AP (Pee Dee Belemnites, un fósil marino de carbonato de origen biogénico) y de nitrógeno (AIR) un promedio de 15 N / 14 N de aire atmosférico.

Todas las muestras fueron analizadas por duplicado en días diferentes. Por lo general, dos normas fueron medidos cada diez muestras. El total precisión de los análisis fue de ± 0,1 ‰ para ambos δ 13 Cy δ 15 N.

El análisis estadístico

Evaluación de la variación temporal en la dieta de un consumidor a través de isótopos estables requiere que la dieta es posible tener distintas fuentes de la firma isotópica. Además, las variaciones isotópicas de las fuentes de la dieta sí puede causar un patrón temporal en la composición isotópica de un consumidor, incluso si no ha cambiado su dieta [20], lo que resulta en interpretaciones erróneas. Por lo tanto, considera posible variación en las firmas de posibles presas. Para obtener una mejor estimación de los invertebrados consumidos por los murciélagos en cada temporada, se tomaron en cuenta los hábitos de forrajeo de temporada de Nyctalus lasiopterus: mientras que en primavera los murciélagos foraged en diversos hábitats, no muy lejos de Sevilla, en verano y en otoño que viajó a largo distancias para forraje en las marismas del río Guadalquivir al sur de Sevilla (Popa-Lisseanu & Ibáñez, inédito). Invertebrados por lo tanto, se dividen en dos categorías: los invertebrados disponible en la primavera, que comprende los especímenes capturados en diferentes ecosistemas, cerca de Sevilla, e invertebrados disponibles en el verano y el otoño, la mayoría de ellos recogidos cerca de las marismas de Doñana (Tabla 2]. Para cumplir con la posible variación estacional en los recursos aviar como resultado de distintas firmas isotópicas de las aves migratorias procedentes ya sea de Europa o de África, paseriformes también se agrupan en dos categorías (Tabla 1): los inmigrantes capturados en la primavera (que llegan de África), y los inmigrantes capturados en otoño-invierno (que llegan de Europa). Para evaluar la variación estacional en la sangre de los murciélagos en 2003 y 2004, tres temporadas se distinguen, sobre la base de patrones temporales de migración passerinos fenología en el Parque Nacional de Doñana: prenupcial o migración de primavera (marzo-abril), época reproductiva con ausencia de la migración (mayo-julio), y postnuptial o la migración de otoño (de agosto a octubre), siendo este último caracterizado por la masa de vuelos de pájaros cantores en todo el sur de España.

Por tanto carbono y nitrógeno, las diferencias en las firmas isotópicas entre los dos tipos de presas, los consumidores y las presas, entre las estaciones y dentro de cada grupo analizado fueron probados primero de los dos isótopos combinado (MANOVA), luego de carbono y nitrógeno, considerados por separado (en una forma ANOVA), con Scheffé post hoc de comparaciones. Los valores están expresados como medias ± SE. El software estadístico utilizado fue SPSS versión 12,0.

Cálculo de las firmas isotópicas espera a los consumidores

Sobre la base de las firmas isotópicas de las posibles presas (medias ± 99% intervalos de confianza), previsto para cada temporada de la serie de valores isotópicos espera que se encuentran en la sangre de los murciélagos en el caso de una mera dieta de invertebrados y de una dieta basado totalmente en las aves. Intermedio dietas que presumiblemente se encuentran en un punto intermedio, dependiendo en primer lugar en la proporción de la ingestión de cada una de estas dos categorías principales presas y, en segundo lugar en sus respectivos eficiencia de asimilación de nutrientes específicos y rutas [42]. Cuando una dieta se ha incorporado al consumidor de los tejidos, un previsible cambio de ritmo, o fraccionamiento, en su composición isotópica se produce, causada por la retención preferencial de isótopos pesados en el cuerpo [43], [44]. Para nuestras previsiones, hemos utilizado el fraccionamiento de las gamas típicas se encuentran en los vertebrados, es decir, 0-1 ‰ para δ 13 C y 2.5-3.5 ‰ para δ 15 N [22], [45] - [47]. Nuestra elección se justifica por el reciente reconocimiento de que la discriminación factores en la sangre de murciélagos nectarivorous alimentados con una dieta de buena calidad dentro de este rango (0,1 ‰ y 3,3 ‰, para δ 13 Cy δ 15 N, respectivamente [24]]. Por desgracia, no experimentos similares sobre la base de una dieta controlada se han llevado a cabo hasta la fecha con los murciélagos insectívoros en cautividad. El patrón de variación mensual isotópica en la sangre de los murciélagos en el año 2003 la muestra se comparó con la curva de la densidad de la migración de los pequeños paseriformes de seguimiento por radar en Vélez-Málaga en 1996 [29], a unos 150 km de la zona de estudio, y con la anual variación en la proporción de plumas se encuentran en las heces de Nyctalus lasiopterus en Jerez de la Frontera, sur de España, en 2001 [17].

Damos las gracias a C. Ruiz de asistencia sobre el terreno, JR Aihartza, I. Garin, U. Goiti, E. Salsamendi, Almenar D. y J. Cabot para proporcionar muestras de presa, JL Arroyo para cargar datos en el PN de Doñana campaña de anillamiento 2004 tenemos a nuestra disposición, J. Orr para mejorar el estilo Inglés y T. Kunz, J. Juste, Rossiter SJ y un árbitro anónimo por valiosos comentarios sobre el manuscrito.