BMC Evolutionary Biology, 2007; 7: 28-28 (más artículos en esta revista)

La hibridación natural en heliconiine mariposas: la especie frontera como un todo continuo

BioMed Central
James Mallet (j.mallet @ ucl.ac.uk) [1], Margarita Beltrán (beltran.margarita @ gmail.com) [1], Walter Neukirchen (walter.neukirchen @ arcor.de) [4], Mauricio Linares ( mlinares@uniandes.edu.co) [5]
[1] Galton Laboratory, University College de Londres, Wolfson House, 4 Stephenson Way, Londres NW1 2HE, UK
[2] Departamento de Entomología, El Museo de Historia Natural, Cromwell Road, Londres SW7 5BD, UK
[3] Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa, Apartado 2072, Panamá
[4] Winckelmannstrasse 77, 12487 Berlín, Alemania
[5] Departamento de Ciencias Biológicas, Instituto de Genética, Universidad de los Andes, Carrera 1E No 18A10, Bogotá, Colombia

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Resumen
Fondo

Para entender la especiación y el mantenimiento de taxones como entidades separadas, tenemos información acerca de la hibridación natural y el flujo de genes entre especies.

Resultados

Híbridos interespecíficos se producen regularmente en Eueides y Heliconius (Lepidoptera: Nymphalidae) en la naturaleza: 26-29% de las especies de Heliconiina están involucrados, dependiendo de las especies empleadas concepto. La hibridación es, sin embargo, raras para cada individuo. Por una parte bien estudiado caso de las especies hibridadas en contacto parapatric (Heliconius Erato y H. himera), fenotípicamente detectable híbridos forman alrededor del 10% de la población, pero para las especies en sympatry híbridos forman normalmente inferior a 0,05% de las personas. Hay una disminución de aproximadamente exponencial con distancia genética en el número de híbridos naturales en colecciones, tanto entre y dentro de cada especie, lo que sugiere un simple "fracaso ley exponencial" de la compatibilidad que se encuentran en algunos prokaryotes.

Conclusión

Hibridación entre las especies de Heliconius parece ser un fenómeno natural, no hay pruebas de que ha sido reforzada por la reciente perturbación del hábitat humano. En algunos bien estudiados los casos, retrocruzas ocurre en el campo fértil y retrocruzas se han verificado en insectaries, lo que indica que es probable la introgresión, molecular y los últimos trabajos muestran que en algunos alelos, pero no todos los loci se intercambian entre pares de simpátricas, especies hibridadas . Reloj molecular data sugiere que el intercambio de genes puede continuar durante más de 3 millones de años después de la especiación. Además, de una especie, H. heurippa, parece haber formado como resultado híbrido de especiación. Introgresión a menudo puede contribuir a la evolución de adaptación, así como a veces la especiación en sí, a través de especiación híbrida. Geográfica razas y especies que coexisten en sympatry, por tanto, forman parte de una continuidad en términos de tasas de hibridación o probabilidad de que el flujo de genes. Este hallazgo coincide con la opinión de que los procesos conducentes a la especiación son continuas, en lugar de repente, y que son los mismos que los que operan dentro de cada especie, en vez de requerir efectos especiales salpicado allopatry o completa. Aunque no es cualitativamente distinta de las razas geográficas, ni "real" en términos de conceptos especies filogenético o el concepto de especie biológica, hibridadas especies de Heliconius son distintas estable en sympatry, y seguir siendo útiles para predecir los grupos morfológicos, ecológicos, de comportamiento y características genéticas.

Fondo
La importancia de la hibridación natural entre especies

Recientemente, los principales avances se han logrado en la comprensión de la genética y la ecología de las especies animales en frontera. El discreteness, y la "realidad" de las especies está siendo erosionada tanto por encima y por debajo del nivel de especie. Debajo del nivel de especie, se conocen las formas que siguen siendo distintos, a pesar de potencial o real el flujo de genes. Algunos ejemplos son: acogida en las razas phytophagous insectos [1, 2] y otros parásitos [3 - 5], y ecológicamente sexual o la coexistencia de formas divergentes de los animales tan diversos como las anémonas de mar [6], cigarras [7] de peces [8 - 10] , Delfines [11] y orcas [12]. No hay duda perpetua sobre la situación de las formas conexas que sustituyen entre sí geográficamente. Nueva evidencia molecular, junto con las especies revisadas conceptos ha dado lugar a que la inflación taxonómica muchos taxa fácilmente identificable, anteriormente considerado como subespecie dentro de polytypic "biológica" de especies se han actualizado a condición de especie propiamente dicha [13], a pesar de la hibridación abundante en las zonas de contacto . Por encima del nivel de especie, estamos empezando a apreciar que la hibridación, si bien raras en un por-individual, es un importante y probablemente se produzca en la naturaleza [14 - 17]. En promedio, al menos el 10% de las especies animales y quizás el 25% de las especies de plantas son conocidas por hibridación en la naturaleza, aunque la fracción de las especies que hibridación puede ser mucho mayor en los grupos que irradia rápidamente [18].

En el pasado, la hibridación fue visto como un fenómeno secundario de poca o ninguna importancia evolutiva (por ejemplo, ref. [19]: 133). Asociado con este punto de vista fue la idea de que el real fases intermedias de especiación puede verse sólo en raras ocasiones en la naturaleza [20, 21], porque los híbridos eran contra natura. Esto, a su vez dio lugar a un fuerte énfasis en la especiación debido al aislamiento geográfico, especialmente rápida especiación a través del "efecto fundador" [19]. Híbrido entre zonas diferenciadas parapatric especie o subespecie, por lo tanto, se interpreta como zonas de contacto secundario: la diferenciación se supone que se han producido en allopatry. Hibridación fue aún por Mayr define como "el cruce de personas que pertenecen a dos poblaciones naturales que han secundariamente entrar en contacto" (ref. [19]: 110). Por otra parte, los híbridos y la hibridación puede ser vista como natural fases intermedias de un proceso gradual de diferenciación, posiblemente en sympatry o parapatry, más que como fenómenos no naturales secundaria [14, 18, 22, 23].

Desde la síntesis evolutiva, una definición dominante de las especies en la biología evolutiva ha sido el denominado "concepto de especie biológica" [19 - 21]. Bajo este concepto, los miembros de la misma especie "real o potencialmente interbreed" [19], mientras que los miembros de especies diferentes no pueden hacerlo. Aunque otros, que compiten definiciones de especies existentes [24, 25], estudios más recientes de especiación afirman haber sido elaborado y probado usando el concepto de especie biológica [23, 24]. Sin embargo, "... taxones que siguen siendo distintos, a pesar de intercambio de genes, de hecho, han sido clasificadas como especies separadas incluso por los autores de las especies biológicas concepto. Por lo tanto hay un choque entre dos puntos de vista sobre las especies, uno se basa en el patrón de flujo de genes, y el otro sobre el mantenimiento de un grupo de fenotipos ... estable a la invasión de genes extraños "[23]. Para entender el mantenimiento de la separatividad y la evolución de las especies, tenemos que comprender los hechos acerca de la hibridación y el flujo de genes entre grupos de fenotipos en la naturaleza.

Como parte de este movimiento, muchos estudios se han realizado en zonas híbrido [23, 26, 27] y de acogida a las razas [1, 2, 28]. Sin embargo híbrido zona de estudios se han concentrado en parapatric zonas de hibridación que los híbridos son lo suficientemente abundantes para muestra fácilmente. Bajo el concepto de especie biológica, la hibridación en esas zonas geográficas se encuentra entre las razas, y, sin duda, demuestra una completa falta de especiación, en lugar de dar muchas pistas para las especies o especiación mantenimiento. Además, las razas de acogida puede argumentar a no ser "buenas especies", y, por tanto, podría considerarse como tener poca relevancia para hibridación interespecífica. Por otra parte, aun cuando las especies que en sympatry hibridación son aceptados para ser "buenas especies", se podría argumentar que esto es poco importante porque el flujo de genes no los resultados; los híbridos puede ser demasiado estéril o inviable para producir descendencia. Aunque es difícil obtener suficiente número de muestras, sería útil disponer de más estudios de hibridación natural entre los taxones generalmente reconocidas como cada especie, entre las que los híbridos naturales son muy raros, por lo general mucho menos del 1%, en comparación con los padres formas de la misma zona, así como las investigaciones en apoyo a los padres de cruce de especies.

A continuación, revisamos natural hibridación interespecífica en un grupo bien estudiado, mariposas neotropicales de la subtribe Heliconiina. Nuestro estudio contribuye a una reevaluación de la naturaleza de las especies y la especiación. Estamos investigando si un grupo de dioicas sexual y animales obedecen a las mismas leyes fundamentales del flujo de genes y la introgresión como las plantas y bacterias. Sobre la base de una firme base de sistemática, genética, ecológica y de trabajo en Heliconius y sus familiares, estos datos dan información sin igual sobre la continuidad entre los polimorfismos, las razas, semi-especies, y especies en la naturaleza.

La hibridación natural entre especies de Heliconius y Eueides

Heliconius y géneros relacionados con la actualidad están clasificados como subtribe Heliconiina en la Heliconiinae, una subfamilia de Nymphalidae [29 - 32]. Sus colores brillantes y desenfrenada morfológicas diversificación geográfica de las razas dentro de cada especie y entre las especies han llevado a ser muy apreciados por los coleccionistas, y una buena representación de especímenes se encuentra en museos y manos privadas en todo el mundo. El Heliconiina son distasteful a los depredadores, y sus diversos patrones de color se explican como adaptaciones de advertencia de color y Mülleriana mimetismo. Ellos imitan otros grupos de mariposa, en particular los Ithomiinae, sino que una fracción importante imitar especies no relacionadas en el Heliconiina [33, 34]. Los estudios detallados sobre la ecología, comportamiento, sistemática, la imitación, la genética y la especiación de este grupo se han llevado a cabo [29, 35 - 39]. Tormentas naturales informes de los híbridos entre las especies Heliconius han aparecido [40 - 47], pero este es el primer intento de recopilar y analizar todos los casos conocidos de hibridación interespecífica a través de la Heliconiina. Estamos aquí para examinar la hibridación todo el subtribe, informe y muchos nuevos híbridos, incluidos los indocumentados ejemplos anteriormente dentro del género Eueides.

Ponemos los híbridos en su contexto filogenético. Según morfológicos [29, 32] y las pruebas moleculares [30, 31] sobre la filogenia de Heliconius, las sub-tribu puede para nuestros propósitos se divide en una serie de sub-grupos (Fig. 1]. Hay un grupo basal de los pequeños géneros (Philaethria, Agraulis, Dione, Podotricha, Dryadula, Dryas). El género Heliconius y aliados forman el grueso del grupo, integrado por Eueides y Heliconius lato sensu como taxa hermana. Heliconius sensu lato se compone de cuatro grandes grupos. En primer lugar están las "especies basal" que consta de dos pequeñas segregar géneros (Neruda y Laparus) cerca de Heliconius sensu stricto. Algunos datos moleculares sugieren que estos dos géneros nido dentro de Heliconius o en sentido estricto, sino también a otros loci morfológicos y datos sugieren que pueden quedar fuera Heliconius [30, 32]; estos dos linajes son, por tanto, provisionalmente se muestra como un polytomy con los dos principales linajes sensu stricto de la base de Heliconius en la Fig. 1. El tercer grupo es el Melpómene-cydno-silvaniform grupo, que consta de tres probablemente monofilético subgrupos: (i) la wallacei / burneyi y xanthocles / hecuba subgrupo (ii) un "silvaniform" subgrupo, en la que atthis, hecale, ethilla, ismenius , Numata, y son principalmente pardalinus Mülleriana imita el de amarillo y marrón "tigre patrón" Ithomiinae, mientras que besckei y elevatus han rojo y amarillo más típicamente heliconiine patrones de imitación, (iii) un subgrupo que contiene Melpómene Heliconius Melpómene y H. cydno, así como un puñado de segregar "especies" - timareta, tristero, heurippa, y pachinus - que son probablemente más relacionados con los cydno. La final, Erato-sara-SAPHO grupo también se compone de dos partes - la Erato subgrupo y la sara / SAPHO / charithonia subgrupo (Fig. 1].

Resultados y Discusión
Los datos sobre los híbridos entre las especies de Heliconius

Un extracto de los datos sobre especímenes examinados híbrido figura en el Cuadro 1, e imágenes de algunos inéditos o poco conocidos especímenes híbridos se muestra en la Fig. 2. Fotografías en color de la parte superior y debajo de la mayoría de los especímenes híbridos en los que el cuadro 1 se basa están disponibles a partir de ficheros adicionales 1. Para ahorrar espacio, se muestra sólo híbridos; formas puras se ilustra en varios libros útiles que abarcan el género [44, 48, 49]. Listas detalladas de conocidos especímenes híbridos, los debates de los especímenes, pruebas de laboratorio para la hibridación, y las estimaciones de frecuencia en las formas más abundantes se dan en ficheros adicionales 2. Raw ADNmt divergencia de datos [30] se dan en ficheros adicionales 3. Una completa base de datos de ficheros adicionales 1 se ofrece a descargar coma de texto delimitado en ficheros adicionales 4.

Los híbridos son desconocidos de los géneros basal de la Heliconiina, o de Neruda, Laparus basal y el grupo de Heliconius, todos los cuales consisten de especies alejadas de muy divergentes entre sí en ADNmt (Fig. 1]. Como muchas de estas especies son bien conocidas y comunes, la falta total de híbridos entre basal Heliconiina parece poco probable que sea debido al sesgo de muestreo. Todos los híbridos conocidos pertenecen a las tres principales reciente radiaciones: Eueides, y la Melpómene - cydno-silvaniform y Erato-sara-SAPHO grupos de Heliconius. Existe una fuerte correlación negativa entre el ADNmt divergencia y el número de híbridos se encuentra en el medio silvestre (Fig. 3]. Retrocruza híbridos son conocidas principalmente en los casos de hibridación entre los menos divergentes hibridadas pares (Fig. 3]. Habida cuenta de ADNmt secuencia de evolución de ~ 2% / Mi [50], esta hibridación y retrocruzamiento sugiere la posibilidad de la continuación de la introgresión de hasta 3-4 millones de años, ya veces más, después de la primera divergencia (Figs. 1, 3].

Existencia y relaciones geográficas de las especies hibridadas

Como se desprende de nuestros datos hibridación interespecífica que ocurre regularmente en Eueides y Heliconius. En algunos casos los padres de los híbridos son evidentes en duda, por ejemplo dentro de Eueides o la silvaniforms (archivos adicionales 1, 2]. Incluso es posible que algunos de los más recientes híbridos fueron "fabricados" en cautividad para su venta a coleccionistas incautos. Sin embargo, la mayoría de los especímenes que citar aquí son naturales de híbridos interespecíficos conocida filiación. Tenemos buenas pruebas de ello de diferentes coleccionistas, y de un gran rango geográfico, incluyendo a muchos que ocurren antes de las colecciones insectary cría se convirtió en una práctica generalizada en la década de 1980. A pesar de que han descubierto un número considerable de híbridos hasta ahora desconocidas, en los anteriores autores han llegado a conclusiones similares sobre algunos de los pocos especimenes conocidos con anterioridad (Servicio de Archivo 2]. En muchos casos, ahora tenemos el cruce de laboratorio y pruebas moleculares para la hibridación o introgresión (Servicio de Archivo 2]

La mayoría de los híbridos registran aquí son entre las distintas formas que coinciden sustancialmente en sus distribuciones, y por lo tanto, se considera en general las distintas especies. En tres casos, H. H. cydno × pachinus, H. Erato × H. himera, H. × H. charithonia peruvianus, la taxa se hibridadas parapatric. Consideramos que estas especies para ser operacionalmente pares sobre la base de que son raras intermedias en las zonas de contacto en comparación con los padres formas (ficheros adicionales 2] [37, 46, 51 - 55].

Los más abundantes son hibridaciones entre muy estrechamente relacionados con las especies o taxones hermana, por ejemplo, entre H. Melpómene y H. cydno. Sin embargo, hay muchas pruebas de hibridación entre la no-hermana especies, por ejemplo, entre H. numata y otros silvaniforms y H. Melpómene. Hibridación de ismenius, hecale, atthis, Melpómene y cydno en insectaries de Gilbert [47] y Jean-Pierre Vesco (Servicio de Archivo 1] confirman que esa hermana no es posible la hibridación y, de hecho, conduce a retrocruzas viable. Del mismo modo, H. Erato hybridizes con su hermana especies H. himera donde los dos se encuentran, sino también con las más alejadas H. charithonia (Fig. 1]. El Eueides híbridos y la participación de Isabel vibilia y al menos otras dos especies de cada uno de ellos debe implicar también, lógicamente, algunos no hermana hibridación.

De hibridación e introgresión entre las especies a menudo se asocia con una rápida radiación adaptativa en las islas, por ejemplo en los pinzones de Darwin en las Galápagos, el hawaiano silverswords (Compositae) o hawaiano Drosophila, las aves del paraíso en Nueva Guinea, cíclidos en los lagos africanos, oa base de pescado colonos de lagos glaciales en el Hemisferio Norte. Este estudio muestra que la hibridación no es sólo una característica de la isla de radiaciones: Heliconius es un género de gran éxito en el continente y las tierras bajas del continente con los más diversos biota de la tierra. Sin embargo, las especies son hibridadas todos Eueides y dentro de los dos principales "no-basal" grupos de Heliconius. Estos son los tres grupos monofilético que parecen ser más radiante rápidamente en comparación con menos speciose hermana grupos dentro de la subtribe (Fig. 1], por lo que la hibridación en Heliconius más probable es una característica general de radiaciones relativamente reciente, y no se limita a las islas .

Frecuencia de la hibridación como una fracción de la población

Es evidente que la frecuencia de hibridación es bajo en términos per-individual, como en las aves: "Los híbridos forma en sólo un minuto porcentaje de las personas en todas las especies mencionadas, y sé de ningún caso en que la ocurrencia de los híbridos ha dado lugar a una difuminación de la línea fronteriza entre estas especies "([21]: 262). Por otro lado, admitió como Mayr, tales declaraciones contienen una tautología: "La definición de la hibridación como" el cruce de personas que pertenecen a dos especies diferentes de los resultados de circular en argumento, porque la decisión de si o de no incluir dos poblaciones de la misma o en dos especies diferentes puede depender de la ocurrencia de hibridación "([19]: 111). Obviamente, la hibridación y el flujo de genes debe ser raro si el concepto de especie biológica o incluso un personaje basado en criterio de la especie se usa, ya que un total de "difuminación de la línea fronteriza" daría lugar a una sola especie de ser reconocido. Aunque los híbridos debe ser raro, no es circular para estimar la forma en que son raras. Mayr ([19]: 114) estima que sólo uno de cada 60000 muestras de las aves (a través de todas las especies) era un verdadero híbrido interespecífico. En las aves del paraíso, unos 30 híbridos fueron encontrados en pieles 100000 [21], o el 0,03%. Estos valores parecen sobre derecho de Heliconius también. Morfológicamente detectable híbridos entre H. Erato y H. himera forma el 9,8% de la población en el centro de las más estudiadas híbrido zona [46], pero se trata de una tasa inusualmente alta, y sólo se produce entre dos especies que sustituyen entre sí a través de una zona restringida híbrido. Para los más abundantemente hibridadas par de especies simpátricas plenamente, Heliconius Melpómene y H. cydno, la fracción de híbridos naturales en las poblaciones simpátricas suele ser del orden de 0,05% o menos (de ficheros adicionales 2].

Frecuencia de la hibridación como una fracción de las especies

Aunque los individuos híbridos son raros, la frecuencia de hibridación de cada especie es alta. En total, 16 especies reconocidas de las 46 Heliconius sensu lato están involucrados en la hibridación, o 35%. (El "sensu lato & quot; contar incluye Laparus y Neruda, pero excluye Eueides). Especies designaciones se basan en Lamas' lista [56], excepto que aquí nos consideren H. y H. hewitsoni pachinus como especie separada de H. SAPHO y H. cydno, respectivamente. El parapatric Heliconius cydno, H. pachinus, H. heurippa, H. y H. timareta tristero pueden ser considerados para formar parte de una sola especie, como podría H. Hortense + H. clysonymus, y H. SAPHO + H. hewitsoni. Si estos cambios se hacen, la hibridación supone 13 especies de un total de 40, dando el 33% de las especies hibridadas. Por Eueides, 5 de cada 12 especies están involucrados en la hibridación, una fracción del 42%. En total, hay 73 especies de Heliconiina, de los cuales 21 especies de hibridación, teniendo en cuenta cydno, y clysonymus y SAPHO grupo de especies por separado, dando un 29%: con la especie agrupa, 18/67 hibridación de especies, o 27%. Así, al menos una cuarta parte de todas las especies Heliconiina participan en la natural hibridación interespecífica.

La fracción de las especies que heliconiine hibridación en la naturaleza es superior a la de los animales en su conjunto (~ 10%), y similar a la de British plantas vasculares (~ 25%) [18]. Sin embargo, muchos grupos más pequeños tienen mayores fracciones de hibridadas especies animales que en su conjunto, como los de América del Norte Papilio [57], la American warblers, patos y aves del paraíso [18], similar o superior a la de la Heliconiina. Incluso estas altas tasas de hibridación están obligados a ser subestimadas, ya que puede haber muchos casos en los que los híbridos extremadamente raros se han mantenido no cobradas, ya que la hibridación es a menudo difícil de detectar a través de la morfología en otro muy similar de pares de especies.

Factores que influyen en las tasas de hibridación

A menudo se dice que la hibridación entre especies se distribuye parcialmente entre grupos taxonómicos. Según Mayr ([21]: 260-263, [19] :126-127), los híbridos naturales en las aves más comúnmente se encuentran en muy dimorfo especies como patos, aves de caza, y las aves del paraíso, que comúnmente son polígamos o han lekking comportamiento sexual. Mayr sostuvo que el corto período de contacto entre compañeros en estas especies dado lugar a más "errores". Sin embargo, esto no puede explicar las altas tasas de hibridación en la América warblers [18], ni en Heliconius, cuyos hombres y mujeres mate varias veces, por término medio [29, 35]. Prager y Wilson [58] utilizó un reloj molecular argumento para proponer que los anfibios y aves podrían seguir siendo compatible suficiente para hibridizar hace más de 20 millones de años, mientras que los mamíferos pierden su capacidad de hibridación, después de sólo 2-3 millones de años. Estos autores argumentan que la evolución de regulación de genes de obstáculos intrínsecos a la hibridación se ha producido con mayor rapidez en los mamíferos que en aves o anfibios. Sin embargo, a partir de estudios taxonómicos más amplio [18], existen algunas diferencias entre varios de los principales taxones de propensión natural a la hibridación. Las fracciones de las especies conocidas por hibridación en la naturaleza no parecen muy diferentes entre las aves, los mamíferos europeos o europeos mariposas (9%, 6%, 11%, respectivamente) [18]. La menor variación entre estos grandes estudios es probable que reflejan diferencias en los prejuicios o los tiempos promedio de divergencia, en lugar de diferencias fundamentales en las medidas de regulación de genes.

Una serie de prejuicios que afectan a las especies por las estimaciones de la hibridación porcentaje podrá inflar la aparente heterogeneidad. En primer lugar, los patrones de color o de otro tipo morfología puede variar fuertemente entre las especies en ambos sexos. Este es el caso de muchos colores brillantes aves y mariposas, y es sobre todo un carácter mimético de las mariposas como Heliconius. Los híbridos serán más detectables que entre drab, relativamente uniforme taxa. Varias otras probables ejemplos de este tipo de sesgos ya se han dado [18]. Por lo tanto, la aparentemente elevada fracción de las especies hibridadas en patos, aves del paraíso, América warblers, así como la Heliconiina no puede ser inusual, o debido a los efectos de la poligamia, pero es probable que sea más estrecha y el valor real debido a la mayor detectabilidad de los híbridos de estos grupos. Hermana especies más frecuentemente difieren en el color patrón que en drabber grupos de tamaño comparable híbridos donde a menudo no se detectan.

Por otra parte, sería sorprendente si no hubiera heterogeneidad en la hibridación entre linajes filogenéticos, lo que podría deberse a diferencias en la edad media hermana de taxones y tasa de especiación, así como los efectos inherentes de las tasas de acumulación de incompatibilidades en diferentes taxones. Dentro de un linaje como el Heliconiina, el principal factor es probablemente la edad de los taxones y correlación efectos sobre las especies de compatibilidad. Este parece ser el caso aquí, donde los híbridos no son conocidos entre los taxones de mayor edad en el "primitivo géneros" (Figs. 1, 3], la hibridación y se limita a los tres más diversificado recientemente grupos: Eueides género, la Erato - sara-SAPHO grupo y la Melpómene-cydno-silvaniform grupo dentro del género Heliconius.

Es la hibridación natural?

Mayr [19] argumentó que la hibridación con fuerza en el medio silvestre es normalmente debido a una "ruptura de los mecanismos de aislamiento", particularmente después de la perturbación humana de la especie "hábitat normal. Aunque este punto de vista surge de una cierta fecha la vista de "mecanismos de aislamiento" como rasgos beneficiosos para la especie en su conjunto [59], el argumento de que la hibridación es menos intenso en los hábitats vírgenes está todavía muy extendido hoy en día. Es evidente que los seres humanos puedan modificar los hábitats de manera que podrían aumentar o disminuir los niveles de hibridación. No son frecuentes cuando se refiere a la conservación de los taxones introducidos hibridizar con nativos familiares [60, 61].

En Heliconius, la mayoría de los híbridos son tan raras que no podemos decir de determinados si se están convirtiendo en comunes como consecuencia de la alteración del hábitat. Sin embargo, muchos de los especímenes híbridos registrados aquí fueron recolectados en el siglo pasado o principios de este siglo, mucho antes de la gran selva episodio de destrucción generalizada que acompaña el despliegue de hacha y motosierra. Las actividades humanas en las selvas tropicales puede impulsar el crecimiento de Passiflora foodplants a la luz las lagunas, y puede cambiar la densidad de Heliconius, y probablemente han hecho ya que las personas llegaron a las Américas. Sin embargo, quizás uno de los ejemplos más claros de humanos asociada a cambio de hábitat es el caso de un par de especies que probablemente hibridada con más frecuencia en tiempos prehistóricos. La zona desprovistas en Costa Rica ahora que separa Heliconius cydno (Atlántico laderas y tierras bajas) de H. pachinus (Pacífico laderas y tierras bajas) se han adecuado para ambas especies. Hoy la meseta central de Costa Rica carece de biotopos adecuados selva debido a la propagación de la ciudad capital de San José en el centro de la probable zona de contacto [55].

La pareja entre los que tenemos la mayoría de especímenes híbridos registrados consta de Heliconius cydno y H. Melpómene. A pesar de que la especie se superponen ampliamente, H. cydno es que normalmente se encuentran en las pequeñas lightgaps o en el sotobosque de bosque tropical de tierras bajas, y es más común en las tierras altas a unos 1800 m de Melpómene. Heliconius Melpómene, por otra parte, es más común en elevaciones más bajas y en hábitats más abiertos, como en los márgenes de los ríos, en las sabanas, o scrubby crecimiento secundario [62, 63]. La destrucción de los bosques podría, por tanto, tienden a mejorar la vida de Melpómene, mientras que causan H. cydno a retirarse. Sin embargo, si bien se han producido cambios de distribución y, posiblemente, incluso un aumento temporal en contacto debido a la invasión de Melpómene en el hábitat con la disminución de las poblaciones de cydno, siempre han sido un montón de contacto entre las dos especies en América Central, oeste de Colombia y Ecuador, y en los valles y laderas de los Andes. El aumento de la desigual "borde" del hábitat pueden haber causado las tasas de hibridación entre ambas especies, que ha cambiado, sino que se superponen y la hibridación resultante casi seguro que regularmente se produjo sin la intervención humana.

La especie con el siguiente mayor número de especímenes híbridos, Heliconius y H. himera Erato, se encuentran juntos sólo en zonas muy estrechas de la superposición. Una vez más, hay diferencias de hábitat entre las especies: H. himera se encuentra en mayor y ambientes más secos que sus pariente cercano Erato en el sur del Ecuador y el norte de Perú [45]. Los contactos con la hibridación se encuentran en tres zonas (Servicio de Archivo 1; [36]]. Cerca de Rodríguez de Mendoza a N. Perú, no sabemos la fuente exacta de la H. himera que hybridizes con el comunero H. Erato (que probablemente son originarios de Río Marañon de drenaje cerca de Chachapoyas), a fin de que no está claro si la perturbación del hábitat ha sido la culpa. En las otras dos zonas de contacto, en barrancos y bosques de galería en el sur de Ecuador y a lo largo del río Marañón en el norte del Perú, es probable que el contacto es más, no menos extensa zona de transición antes de bosques fueron talados para la agricultura. En este sentido, la especie se limita hoy a empinados barrancos forestales [36, 45].

En la mayoría de otros casos de hibridación en la heliconiines no hay ninguna razón obvia la razón por la hibridación debe ser únicamente resultado de la interferencia humana, aunque el hombre forjado cambios en los neotrópicos han sido amplias en el último siglo. En resumen, nada en la ecología o la distribución de cualquiera de estas especies nos lleva a creer que la hibridación empezó sólo recientemente, y sólo como resultado de la perturbación del hábitat humano.

Una ley general de la especiación? Las especies frontera como un fracaso la ley exponencial

¿Hay alguna prueba de un bien demarcada la frontera especies en estas mariposas? Si las especies tienen una discreta "realidad" de aislamiento reproductivo, podríamos esperar un fuerte discontinuidad en el aislamiento reproductivo entre razas geográficas y especies. En la Fig. 3, parcela número conocido de los híbridos entre pares de razas o pares de especies en contra de ADNmt divergencia. Las tasas de hibridación (medido en número de híbridos) entre las especies se correlacionó negativamente con el grado de divergencia genética. Suponiendo que la evolución molecular es relativamente similar al de reloj, esto implica que la frecuencia de hibridación se relaciona con el tiempo transcurrido desde la divergencia. Esta relación se extiende incluso a niveles intraespecífica. La divergencia entre los miembros de la misma especie es por lo general menos de alrededor de 1,8% para esta región del ADNmt (Fig. 3], y la línea, por lo tanto, equipado predice aún más los híbridos entre las razas geográficas en las colecciones que entre las especies, como en efecto se observa (Fig. 3]. En heliconiine mariposas, "aislamiento reproductivo" entre las poblaciones y entre especies no es sólo aproximadamente distribuidos continuamente, sino también el efecto de divergencia genética entre las especies predice esta relación.

Aunque la forma exacta de la relación entre la distancia genética y la hibridación probabilidad no está claro el ruido de los datos disponibles en la Fig. 3, la curva es más o menos continua. Cada vez es mayor el fracaso a hibridizar con divergencia genética se podría esperar que siga un "fracaso exponencial de la ley", la distribución de probabilidad que predice el fracaso de simples mecánicos o por otros dispositivos, como las bombillas, con el tiempo. Una línea exponencial de ajuste se traza en la curva equipado de la Fig. 3, y similares log-lineales efectos de la divergencia genética en el flujo de genes se producen en los experimentos de transformación con bacterias [64]. Una ilusión de que las especies son totalmente reproductivamente aisladas también pueden ser explicados por esta ley exponencial: los híbridos se vuelven demasiado rara para ser detectado una vez que la divergencia se ha llevado a cabo un largo camino, aunque la subyacente distribución exponencial de probabilidad de que los híbridos son la muestra es en realidad continua.

En lugar de demostrar un efecto especial sólo se aplican a eucarióticas, sexual especies para las que el aislamiento reproductivo tiene sentido, nuestros datos muestran que aproximadamente heliconiines seguir un log-lineales compatibilidad fracaso ley similar a la que se encuentra normalmente en prokaryotes asexual. La principal diferencia es la pendiente: Bacillus intercambio de genes en una milésima parte de la dentro de la velocidad de deformación, incluso cuando el ADN cromosómico difiere por tanto como 20% [64]; en heliconiines, la hibridación natural se convierte en raros disminuye (es decir, cae abajo el único híbrido " ; velo línea ") más allá de aproximadamente el 8% de ADNmt divergencia (Fig. 3]. La diferencia en la pendiente no es sorprendente teniendo en cuenta las grandes diferencias en la biología: el fracaso de la transformación bacteriana puede deberse a la falta de incorporación de ADN extraño de la pared celular bacteriana (aunque al parecer este no es el caso de Bacillus), o para un fracaso del ADN para integrarse en el genoma huésped. En heliconiines, el hecho de no producir híbridos depende de la conducta y la probabilidad de apareamiento, y en la fitnesses de cigotos híbridos. No obstante, aunque los mecanismos de intercambio de genes son muy diferentes, dando lugar a diferentes pistas, existe una similitud subyacente de la especie frontera en términos de forma y continuidad a estos taxones muy diferentes.

Evolutiva importancia de la hibridación

Heliconius híbrido interespecífico de las mujeres que han sido estudiadas en el laboratorio son a menudo estériles, mientras que los hombres son híbridos fértiles (Tabla 1] [47, 65, 66]. Estos son ejemplos de Haldane del Estado, en la que el heterogametic sexo (las mujeres en Lepidoptera) sufre una mayor inviability o la esterilidad de la homogametic sexo (los varones en Lepidoptera) [67]. El H. Erato × H. himera, H. × H. pachinus y H. cydno × H. heurippa cydno híbridos son excepciones que son fértiles en ambos sexos [55, 68]. Aunque la esterilidad femenina es una característica de híbridos entre las especies, como H. y H. cydno Melpómene [47, 65, 69], Haldane esterilidad del Estado recientemente se ha encontrado entre las poblaciones geográficas consideradas miembros de la misma especie, e incluso entre distintas poblaciones de la misma subespecie (Heliconius Melpómene Melpómene [70]], lo que indica que incluso la esterilidad es híbrido no una infalible característica de las especies [71].

En todos los del laboratorio de hibridaciones Heliconius estudiado hasta la fecha, masculino híbridos son fértiles, incluso cuando las mujeres híbridos son completamente estéril, estéril o en una sola dirección [47, 65, 66, 70]. La presencia de retrocruza híbridos en la naturaleza en una serie de estas especies indica que la introgresión puede ocurrir, sobre todo en los pares de especies menos divergentes, pero incluso en algunas especies más bien divergentes. Hay pruebas claras de retrocruzas natural en ocho pares de especies Heliconius (Fig. 3], que representan alrededor del 62% de los 13 menos divergentes hibridaciones. Por el contrario, ninguna de las cinco especies más divergentes híbridos muestran pruebas de retrocruzas. En el laboratorio, retrocruza crías entre cydno y Melpómene y Erato y entre himera son fértiles, y puede ser utilizado para introducir genes de una especie a otra [47, 66, 72]. Aunque la hibridación inicial puede ser difícil debido a la fuerte Emparejamiento selectivo, los genes de hecale, atthis, ismenius, Melpómene y cydno en el Melpómene-cydno-silvaniform grupo aparentemente puede ser mezclados entre sí a voluntad en el laboratorio (archivos adicionales 1, 2, [ 47]]. La similitud de las frecuencias alélica en algunos lugares, y los fuertes diferencias en otros en H. y H. himera Erato se explica por el flujo de genes selectiva a algunos loci [51]. Dos estudios recientes [54, 55] han demostrado en común de algunos, pero no todos los marcadores moleculares entre Heliconius Melpómene, Heliconius cydno, y H. pachinus. Por ejemplo, en ambos estudios, similares o idénticas haplotipos se encontraron en el gen autosómico MPI, mientras que la misma especie eran totalmente distintas a las del sexo gen ligado al TPI. En ambos estudios, también, el ADN mitocondrial no mostró evidencia de introgresión, como era de esperarse debido a la regla de Haldane esterilidad de las mujeres. Estos patrones se explican mejor por la introgresión selectivo a sólo algunos regiones genómicas [54, 55].

En Heliconius, muy similar mimética de color aparecen en las modalidades relacionadas, no hermana especies, aunque parientes más cercanos por lo general difieren en el color patrón [30, 33, 37]. Por ejemplo, al parecer homóloga "rayos" mimetismo pautas aparecen en la Amazonía Melpómene, timareta, y elevatus, y también la "radiosus" las formas de H. pardalinus [41]. Posiblemente, el patrón de rayos es ancestral, pero, en caso afirmativo, ello supone la necesidad de anteriores bandas rojas en extra-amazónica Melpómene, y en heurippa, tristero, y besckei haber evolucionado en varias ocasiones en forma paralela en los diferentes linajes. Múltiples eventos evolutivos paralelos puede ser posible en la Heliconius antecedentes genéticos, pero habida cuenta de que la introgresión de ADN se produce, no parece probable que la ocasional hibridación y retrocruzamiento documento que ha dado lugar a la transferencia de alelos adecuados para diferentes entornos mimética. Bajo este escenario, algunos de la diversidad de mimetismo anillos logrados por Heliconius linajes podría deberse a su capacidad para intercambiar plenamente formado color patrón adaptaciones entre especies estrechamente emparentadas [73, 74]; Gilbert en la metáfora, la hibridación de especies Heliconius suministros con una de las interacciones " ; compartido de herramientas "del mimetismo molecular, los genes [47]. Además, debido a color patrón es a menudo participan en mate elección [38, 39, 75], la hibridación puede conducir a nuevas combinaciones de color patrón que puede promover la especiación híbrida [76]. Este escenario es especialmente plausible en Heliconius heurippa [66].

Una importante consecuencia práctica de la introgresión es que los conflictos entre morfológicas o caracteres moleculares en la reconstrucción filogenética a veces puede ser explicada por la transferencia de genes, así como de evolución paralela y errores en la estimación de la filogenia. Un "verdadero" bifurcating filogenia de especies estrechamente emparentadas puede no existir, salvo que un consenso artificial de genealogías de genes [54, 77, 78]. Disponible multi-locus ahora los estudios indican claramente que la introgresión de forma selectiva sólo afecta a algunas partes del genoma [54, 55, 79 - 82]. En Heliconius, por encima de la predicción de que la transferencia horizontal de color patrón adaptativo genes se ha producido pasará a ser comprobables cuando los genes que afectan a color patrón se caracterizan a nivel molecular [75, 83].

Especies continua con las formas infraespecíficos

Otra lección importante de datos sobre la hibridación es que las especies, o, al menos, las entidades en las que el término "especie" se aplica normalmente, no pueden ser reproducidos completamente aislados, y que la especiación no cerrar completamente el flujo de genes. Con el tiempo, las barreras de reproducción a menudo se vuelven más completa, pero pueden permanecer con fugas en las especies relacionadas, y la introgresión, incluso entre no-hermana taxa, puede persistir en niveles muy bajos, para muchos millones de años después de la especiación. Una interpretación estricta del concepto de especie biológica podría global entre todas las especies que los híbridos son conocidos, pero esta solución radical sería necesario unir a prácticamente la totalidad de Melpómene-cydno-silvaniform clade de Heliconius, muchas de las Geospiza pinzones de Darwin, y muchas especies e incluso géneros de patos, aves de caza, aves del paraíso, géneros de orquídeas, entre otros. Por otra parte, si el flujo de genes es nuestro criterio, en lugar de la hibridación, ocasionalmente el flujo de genes a través de la transferencia horizontal de genes es aún mayor a través de divisiones sistemáticas, especialmente en la base del árbol de la vida donde parece que ha desencadenado importantes innovaciones adaptativas [84]. Sin embargo, hibridadas taxones pueden coexistir por lo general, diversificar, irradian y ecologías han distinguibles, el comportamiento sexual, y la genética, como esperamos que para las especies, a pesar de ello el flujo de genes ocasionales. Intercambio selectivo de genes de este tipo ahora parece probable que sea relativamente común siempre que la débil presión introgressive espera entre las especies es más que equilibrado por lo suficientemente fuerte como perturbadores de selección (aunque potencialmente muy débil en términos absolutos) de mantenimiento de algunas partes del genoma distintos. Esto claramente es el caso de Heliconius: sabemos de las poblaciones donde no un par de especies hibridadas formar un enjambre de tipo panmíctico híbrido, a pesar de la introgresión es visto regularmente y muy probablemente contribuye en forma importante de adaptación a la evolución y especiación.

Si el argumento anterior de la hibridación en contra de un estricto aislamiento reproductivo concepto es aceptado, parece claro también que la mayoría de las variantes del concepto de especie filogenética también fracasará. Teniendo en cuenta la posibilidad de que el flujo de genes entre especies de taxones, la filogenia a menudo se reticulada, incluso con organizaciones no taxa hermana, para algunos, mientras que después de la especiación. A monofilia basado en concepto de especie no es suficiente, ni un concepto basado en concordancia genealógicos en múltiples loci aplicará, al menos en sentido estricto. En cambio, se ven obligados a aceptar que el nombre de los taxones que son "irreales" filogenética unidades cuyas especies no son más que las denominaciones útil porque podemos decirle a los grupos de genotipos que llamamos especies aparte cuando se superponen, y porque predecir distinta morfología, ecología, y comportamiento [85]. Estas especies pueden tener ninguna especie a nivel de filogenia (excepto un consenso artificial impuesta árbol); en lugar de la verdadera realidad es que distintas partes del genoma puede tener realmente diferentes genealogías.

Llamando a estas unidades taxonómicas especies podría parecer insatisfactoria a un purista. Sin embargo, heliconiine los nombres de las especies, como las de los taxones se enumeran en el cuadro 1 se han mantenido relativamente estables desde el trabajo de biosistemáticas Emsley y Brown en los años 1960 y 1970 [29, 86]. También son concordantes con mate elección, patrón de color, elección de plantas huésped, y otros parámetros ecológicos sabe que difieren entre las especies que hibridizar [62, 63, 87]. No nos cabe duda de que, a pesar de sus límites con fugas y la continuidad con infraespecíficos categorías, estos heliconiine taxones de especies y los nombres que se les aplica seguirá siendo útil, porque las formas que circunscribir y son identificables, ya que predecir con éxito divergentes acerca de los rasgos biológicos que los científicos desean comunicarse.

Conclusión

Híbridos interespecíficos se encuentran regularmente entre Heliconiina (Lepidoptera: Nymphalidae) en la naturaleza: en general, 26-29% de las especies que están involucrados, dependiendo de las especies concepto. Los híbridos se limitará a los dos más recientemente radiada "corona" géneros, Heliconius y Eueides, donde la participación de 33-35% y el 42% de las especies, respectivamente. Estas son algunas de las más altas registradas por las tasas de hibridación de especies por cualquier organismo [18]. Sobre la base de un reloj molecular, el aislamiento reproductivo puede a menudo permanecen incompletas por más de 3 millones de años después de la especiación. La hibridación es, sin embargo, raras para cada individuo. Por una parte bien estudiado caso de las especies hibridadas en contacto parapatric (Heliconius Erato y H. himera), fenotípicamente detectable híbridos forman alrededor del 10% de la población, pero para la mayoría de las especies en sympatry, los híbridos suelen estar constituidos por menos de 0,05% de las personas. En unos pocos casos para los cuales tenemos información detallada, retrocruzas ocurre en el campo fértil y retrocruzas se han verificado en insectaries, lo que indica que es probable introgresión. Por otra parte molecular reciente trabajo muestra que en algunos alelos, pero no todos los loci se reparten entre H. y H. cydno Melpómene, un par de simpátricas, hibridadas especies [54, 55].

Hibridación entre las especies de Heliconius parece ser un fenómeno natural, no hay pruebas de que ha sido reforzada por la reciente perturbación del hábitat humano. Hay una disminución de aproximadamente exponencial en el número de híbridos naturales con la distancia genética entre y dentro de especies, lo que sugiere una aproximación a un simple "fracaso ley exponencial" de la compatibilidad que se encuentran en algunos prokaryotes. Geográfica razas y especies que coexisten en sympatry, por tanto, forman parte de una continuidad en términos de tasas de hibridación o probabilidad de que el flujo de genes. Aunque no es cualitativamente distinta de las razas geográficas, ni "real" en términos de la filogenia o la falta de hibridación, las especies, por definición, deben ser identificables a través de algunos loci que son divergentes estable en sympatry. Nombrado heliconiine especies siguen siendo útiles para predecir diferencias significativas en morfológicas, ecológicas, de comportamiento y las características genéticas, a pesar de que regularmente hibridación y el intercambio de genes. Este hallazgo coincide con la opinión de que los procesos conducentes a la especiación son continuas, en lugar de repente, y que son los mismos que los que operan dentro de cada especie, en vez de requerir efectos especiales salpicado allopatry o completa. Por otra parte, la transferencia de genes de adaptación es posible, y puede desempeñar un papel importante en la adaptación y la especiación.

Métodos
La detección y definición de "híbridos"

Datos y fotografías de especímenes señalar, a este respecto la literatura de los registros, museos, colecciones privadas y se recopilaron en una base de datos (archivos adicionales 1, 4]. Algunos otros híbridos interespecíficos Heliconius todavía pueden existir en pequeñas colecciones públicas y privadas no visitados por nosotros. Sin embargo, creemos que nuestra extensa cobertura internacional es adecuada para el propósito de documentar el grado de hibridación entre el género.

Muy relacionado especies de Heliconius por lo general pertenecen a distintos anillos de imitación [30, 33, 37], lo que sugiere que un cambio en la imitación desempeña un papel en la especiación y el mantenimiento de la distinción específica de entonces [35, 37, 38]. Por lo tanto, putativo híbridos entre estas especies son en su mayoría fáciles de identificar. Habiendo situado potencial especímenes híbridos, que utilizan criterios morfológicos, junto con el conocimiento de los intercambios intracomunitarios y las interacciones Heliconius genética [72, 83, 88 - 93] para decidir si constituyen o híbridos intraespecíficos variantes. Esto no siempre es fácil. Introgresión o hibridación entre especies puede causar dificultades en la definición de la especie, por no hablar de sus híbridos y intergrades. Estamos aquí definir el término "híbridos" y "pura especies" operativamente a través de la morfología, genética molecular, cuando se disponga de datos, y el conocimiento de la genética color patrón: "las especies puras" son usualmente conocidas de cientos de personas, y, en heliconiines , Su biología normalmente será documentada. Incluso si raro, una especie pura es a menudo numerosos en algunas zonas, y sólo en contadas ocasiones se polimórficos dentro de cualquier área (excepciones a esta regla existen: por ejemplo, H. numata y H. cydno exposición local mimética polimorfismos [94 - 97]]. "híbridos" son muy inusuales de fenotipos así fuera del rango normal de variación de las especies conocidas que son más fácilmente interpretarse como la progenie de cruzamientos entre dos especies conocidas debido a una combinación de rasgos de cada una de ellas. Primera generación (F 1) híbridos son fácilmente distinguibles proporcionar a los padres especies son lo suficientemente distintas en la morfología. Patrón de diferencias de color a menudo dependen de relativamente pocos loci: este es el caso de las formas geográficas de Heliconius Melpómene, H. Erato, y H. numata [83, 88, 89, 98], así como entre el H. Erato y H. himera [37, 45, 90, 92] y entre H. Melpómene y H. cydno [47, 72, 98]. Si hay retrocruzamientos, y la progenie F 2 puede recrear toda la gama de fenotipos de los padres a F-1 como "evidente" híbridos [72]. Por lo tanto, utilizar la denominación "F 1" en el sentido de que el fenotipo podría haber sido producida en una primera generación de cruz (aunque a veces realmente se han producido por un retrocruza o F 2), y de "retrocruza" todas las demás híbridos que no tienen el fenotipo F 1 [46]. Dado que la hibridación es generalmente muy rara para cualquier par de especies, es probable que casi todas las "F 1 s" son en realidad híbridos de primera generación, y la mayoría "retrocruzamientos" son de descendencia real F 1 s backcrossed a una especie parental (aunque algunos retrocruzamientos no será olvidado entre "F 1 s" y entre "puros" especímenes).

Una serie de hibridaciones interespecíficas han sido estudiados en insectaries, dando pruebas de utilidad, tanto para establecer el riesgo de hibridación, y para demostrar el potencial gama de fenotipos. La detallada serie de cruces entre el H. Erato y H. himera, y entre H. y H. cydno Melpómene se han mencionado anteriormente. Varias otras hibridaciones También se han producido, más o menos accidentalmente, en insectaries. Una de las principales series implica Heliconius ismenius, H. hecale, H. Melpómene, H. y H. cydno pachinus [37, 47, 99]. En otro ejemplo, Jean-Pierre Vesco (pers.) Obtenido híbridos entre un hombre H. hecale de Costa Rica y una mujer H. atthis de W. Ecuador. El híbrido F 1 hombres fueron backcrossed con éxito a las mujeres de ambos padres: H. atthis, H. hecale, y también outcrossed a una tercera especie, H. Melpómene (que a su vez había algo de color patrón de elementos obtenidos por hibridación con H. cydno). Vesco informes de que muchas de las mujeres híbridos son estériles, por lo que los cruces se han obtenido únicamente a través de retrocruzamientos con machos híbridos (Vesco las fotos se pueden obtener a través de ficheros adicionales 1].

La especiación requiere divergencia genética, pero siempre existe la posibilidad de que los alelos comunes ahora en una especie siguen siendo tan baja frecuencia ancestrales polimorfismos en una especie hermana. Por lo tanto, es difícil diferenciar raras ancestrales polimorfismo, potencialmente aumentada por mutación, de polimorfismos presentado por la introgresión (es decir, la hibridación y el cruce de atrás). Nosotros utilizamos dos principales criterios para decidir si un modelo es un híbrido. En primer lugar, los especímenes con dos o más presumiblemente independiente híbrido características implican fuertemente la hibridación como una de las causas. Si ancestrales alelos raros o mutación de origen phenocopies de los rasgos genéticos en otras especies están presentes en la ausencia de hibridación, es muy improbable que dos o más de esos rasgos se encuentran en la misma persona, siempre que la codificación de loci genéticos para la variación son independientes , Por ejemplo, si supuestamente cada híbrido ha rasgo frecuencia 0,1% (una generosa estimación de la frecuencia de los fenotipos más comunes híbridos, por ejemplo, la frecuencia de las anteriores bandas de color rojo supuestamente de Heliconius Melpómene dentro de Heliconius cydno - ver Resultados y Discusión), dos de esos rasgos debe ser encontrados en una frecuencia de uno en un millón, y tres rasgos en una frecuencia de sólo una de cada mil millones. En verdad híbridos, por otro lado, los rasgos híbridos normalmente se encuentran juntas. En los casos fueron los híbridos son razonablemente comunes y fáciles de producir (dentro de la Heliconius Erato H. Melpómene o grupos, por ejemplo), el análisis de la arquitectura genética que confirme la independencia de tales características se ha llevado a cabo en el laboratorio, y en algunos casos, los estudios moleculares también han confirmado la existencia de introgresión [46, 54, 55, 72, 73, 88, 90]. Normalmente, se identificaron los híbridos a través de comparaciones de su fenotipo externo, utilizando laboratorio cruza como una guía cuando estos estén disponibles, pero en algunos de los más comunes los casos de hibridación interespecífica hemos prueba molecular genética de los híbridos, según se detalla en la Tabla 1 y adicionales Archivo 2.

Así como la correlación de fenotipos híbridos dentro de los individuos, que también utilizan las correlaciones entre el lugar de captura de híbridos y la distribución geográfica de los padres putativo especies y razas como prueba de estatuto mixto. Por ejemplo, la existencia de Melpómene rojo-al igual que en anteriores bandas de otros especímenes similares a H. cydno podría ser debido a ancestrales polimorfismo, ya que las dos especies son hermanas taxones (Fig. 1]. Sin embargo, un híbrido entre putativo Heliconius cydno y H. Melpómene sería muy poco probable en Brasil o los del Valle de Cauca de Colombia porque sólo Melpómene está presente en Brasil, y sólo cydno en el Valle del Cauca. Si, por otra parte, los posibles híbridos variantes se deben a la hibridación, tales fenotipos deben estar presentes sólo en extra-amazónica áreas en las que ambos H. y H. cydno Melpómene están presentes y cuando éste tiene una banda roja anteriores (como de hecho lo son). Este geográfica ayuda a la identificación híbrido es aún mayor porque las especies que actúan como padres de los híbridos constará de unos 30 muy fuertemente divergentes razas geográficas distingue por el color patrón.

El potencial de fraude híbridos fabricados en cautiverio

Una posible consecuencia del interés que estos raros híbridos naturales generan ahora en el mercado internacional mariposa es que hay un incentivo financiero para ofrecer criados en cautividad especímenes híbridos a la venta con etiquetas fraudulentas localidad. Criada híbridos parece más probable es que a partir de finales del decenio de 1980 en adelante, cuando "casas de mariposa" y las instalaciones de cría comercial en los trópicos el suministro de ganado se hizo más generalizado. Los especímenes tabulados y figurado aquí fueron en gran parte recogidos antes de este momento. Podemos estar seguros de que los especímenes más antiguos sean genuinas, ya que hay múltiples generación Heliconius cultura era desconocido antes de la década de 1950, y se practica sólo por un puñado de académicos Heliconius biólogos antes de la década de 1980. Post-1980 especímenes pueden ser más dudosas, y hemos utilizado sólo especímenes cuya procedencias parece impecable; hemos visitado los sitios clave en Colombia, Costa Rica y Panamá, y han comunicado personalmente con algunos de sus colectores (León Denhez, Diego Torres, y Rodrigo Torres en el área de Cali, Ernesto Schmidt-Mumm y Jean François LeCrom en Bogotá, José Urbina en Otanche, y Adolfo Ibarra en México).

ADN mitocondrial divergencia

Secuencia de ADN, la información se ha obtenido para casi todas las especies de Heliconiina [30, 31, 100]. En este trabajo se utilizan datos de 1569 pares de bases de ADN mitocondrial de los genes COI, tRNA-Leu, y CoII [30] para estimar las diferencias genéticas. Secuencias mitocondriales en los lepidópteros son un estándar especialmente útil para la divergencia genética dentro y entre las especies, por dos razones. En primer lugar, se piensa que es no la recombinación entre las mitocondrias, debido a la herencia unisexual; divergencia genética por lo tanto, es poco probable que puedan resultar afectados por la introgresión ocasionales. En segundo lugar, en Heliconius, al igual que en muchos Lepidoptera [67], las hembras híbridas a menudo son estériles, un ejemplo de regla de Haldane. Haldane del Estado se asegurará de que la introgresión de la madre heredó la mitocondria se ve impedido en una fase anterior de especiación que para los loci nucleares [38, 57, 65, 70], que pueden transferirse entre las especies de retrocruzas de hombres híbridos.

Autores de las contribuciones

James Mallet concibió la idea, recopilado y analizado la mayoría de los datos, y escribió la mayoría del texto. Margarita Beltrán realizó la mayoría de los trabajos moleculares para el análisis filogenético de la Fig. 1. Walter Neukirchen y Mauricio Linares ayudó a reunir los grupos principales de especímenes híbridos de Museos mundo, y también de Linares' y, sobre todo, Neukirchen la propia colecciones, e hizo contribuciones sustanciales a escribir el documento.

Material complementario
Archivo Adicional 1
Los híbridos entre las especies de Heliconius y Eueides mariposas: una base de datos
Archivo HTML con vínculos a la base de datos de todos los capturados en el medio silvestre de especímenes híbridos interespecíficos en la
Heliconiina
, Que consta de texto introductorio, una lista de especímenes, junto con la recogida de datos y fotografías de los especímenes, y enlaces a información sobre algunos híbridos artificiales y mutantes en el grupo. Esta es una copia editada de nuestra base de datos en línea de
Heliconius
híbridos [
102
]. Para ver la base de datos, descargue el archivo zip y extraer a una carpeta separada, a continuación, abra index.html dentro de esa carpeta.
2 ficheros adicionales
Discusión de los distintos especímenes híbridos
PDF documento con pruebas detalladas de los especímenes híbridos en la base de datos.
3 ficheros adicionales
Distancia medidas de ADNmt entre las especies de Heliconiina
Documento PDF que contiene la tabla con los detalles de la media cruda% de ADN divergencia, sobre la base de 1569 pb de los genes
COI
,
tRNA Leu -
, Y
CoII
4 de ficheros adicionales
Datos completos de los híbridos se muestra en
De ficheros adicionales
1
CSV (delimitado por comas texto) el documento completo con los datos registrados para cada espécimen híbrido. Esto es lo mismo que los datos de ficheros adicionales
1
, Salvo que los datos de presentación web en HTML que es la versión abreviada para facilitar la presentación.
Agradecimientos

En este trabajo se ha beneficiado en gran medida de información, ayuda, fotos, críticas conversaciones con Joe Bielawski, Andrew Brower, Vanessa Bull, Luis Miguel Constantino, Henri Descimon, Durrell Kapan, Lawrence E. Gilbert, Adolfo Ibarra, Chris Jiggins, Mathieu Joron, Sandra Knapp , Marcus Kronforst, Gerardo Lamas, Jean-François LeCrom, Jorge Llorente, James Mast de Maeght, Armando Luis Martínez, Owen McMillan, Russ Naisbit, Mohamed Noor, Matthias Nuss, Kerry Shaw, Felix Sperling, Jorge Soberón, Michael Turelli, Jean - Pierre Vesco, y Ziheng Yang. Este trabajo fue apoyado por becas de NERC, BBSRC, y DEFRA-Iniciativa Darwin. M. Linares fue apoyada por las fundaciones de Colombia y COLCIENCIAS Banco de la República.